Butler begann seine Trainerkarriere 1990 an seiner Alma Mater, wo er zunächst die Linebacker trainierte und später, bis 1997, auch die Defensive Ends und die Spezialteams betreute. Er war der Architekt eines überraschenden 3-4-Defensivkonzepts, das 1996 zum schockierenden Sieg von Memphis gegen die Tennessee Volunteers (Nr. 6) führte, angeführt von Junior-Quarterback Peyton Manning. Anschließend wechselte er 1998 zur Arkansas State, wo er als Defensive Coordinator und Linebacker-Coach fungierte.

Sein Debüt als professioneller Trainer gab er 1999 als Linebacker-Coach für die expandierenden Cleveland Browns. Er war der einzige Assistenztrainer, der nach einem Personalwechsel im Jahr 2001 beibehalten wurde, und coachte die nächsten beiden Spielzeiten unter Butch Davis, wobei er die erste Pro Bowl-Auswahl des Expansionsclubs, Linebacker Jamir Miller, betreute.

Butler wechselte 2003 zu den Pittsburgh Steelers, wo er als Linebacker-Coach fungierte. Er war maßgeblich an der Entwicklung des renommierten Linebacker-Korps der Steelers beteiligt. Seine Erfahrung als Linebacker hat dazu beigetragen, dass die Steelers zwischen 2004 und 2012 in der NFL in den Bereichen Rushing Defense, Total Defense und Sacks konstant führend waren. Butler war maßgeblich an der Entwicklung der Pro Bowl-Linebacker Joey Porter, James Farrior, Lawrence Timmons, LaMarr Woodley und James Harrison beteiligt. Vor allem Harrison entwickelte sich unter Butlers Anleitung von einem unerfahrenen Linebacker zum NFL Defensive Player of the Year.

Während seiner zwölfjährigen Amtszeit als Linebacker-Coach der Steelers galt Butler als Anwärter auf den Posten des Defensive Coordinators, den der angesehene Dick LeBeau innehatte. Nach dem Rücktritt von LeBeau wurde Butler am 13. Januar 2015 zum Defensive Coordinator befördert. In Butlers erster Saison verbesserte sich die Steelers-Defensive erheblich: Die Zahl der Sacks stieg von 33 auf 48, die Zahl der Turnovers von 21 auf 30, die Zahl der zugelassenen Punkte sank um 4 pro Spiel, und die Steelers führten die NFL bei den Turnovers in der Red Zone an.