Abstract

Die Beziehung zwischen Epibionten und Basibionten kann positive und negative Auswirkungen auf beide beteiligten Organismen haben, die in ihrer Intensität von geringfügigen bis hin zu großen Auswirkungen reichen. Garnelen der Art Lottia pelta werden häufig mit zwei Algenarten gefunden, die auf ihrem Rücken wachsen, Ulva lactuca und Acrosiphonia spp. Frühere Forschungen haben gezeigt, dass Basibionten (Substratorganismen) und Epibionten (Organismen, die auf der Oberfläche wachsen) komplexe Wechselwirkungen haben, die positiv, negativ oder neutral sein können. Mit einem Kraftaufnehmer und einer Rinne wurden die Widerstandskräfte gemessen, die eine Napfschnecke bei verschiedenen Wassergeschwindigkeiten erfährt. Das Vorhandensein eines der beiden Epiphyten erhöhte den Widerstand der Napfschnecke erheblich. Acrosiphonia erzeugte einen größeren Widerstandseffekt als U. lactuca und erhöhte die Kraft erheblich. Beim Fallenlassen in ein Becken landeten Napfschnecken mit Algenbewuchs deutlich häufiger mit dem Fuß nach unten als Napfschnecken ohne Algenbewuchs. Acrosiphonia spp. hatte eine größere Wirkung als Ulva lactuca. Schließlich hatten Napfschnecken im Windkanal mit Algenbewuchs (insbesondere Acrosiphonia) eine kühlere Körpertemperatur als Napfschnecken ohne Algenbewuchs. Zusammenfassend lässt sich sagen, dass die Auswirkungen dieser Beziehung auf den Basibionten sowohl positiv als auch negativ sind.

1. Einleitung

In der felsigen Gezeitenzone ist der Primärraum oft eine begrenzte Ressource. Aus diesem Grund haben viele Organismen eine lebensgeschichtliche Strategie entwickelt, die darin besteht, auf der Oberfläche eines anderen Organismus zu wachsen. Der Basibiont (Substratorganismus) und der Epibiont (Organismus, der auf der Oberfläche wächst) haben oft komplexe direkte und indirekte interspezifische Beziehungen. Die Auswirkungen von Epibionten auf den Basibionten können positive, neutrale oder negative Folgen haben.

Die mechanischen Auswirkungen des epizoischen Wachstums sind für den Basibionten in einem marinen System von besonderer Bedeutung. Die hydrodynamischen Auswirkungen von Epibionten sind in einer Reihe von Epibionten-Basibionten-Systemen gut untersucht worden. Epibionten können den Luftwiderstand und den Auftrieb in Umgebungen mit hoher Wasserströmung, wie z. B. in wellengepeitschten Gezeitenzonen, erhöhen. Mytilus byssus erfährt eine 2- bis 6,7-fache Erhöhung des Stresses durch die Widerstandskräfte von epibiotischem Seetang. Epibiotische Algen auf Mytilus-Muscheln verstärkten die Ablösung während Stürmen, unabhängig von der Größe der Algen. In der Tat kann die Verlagerung von Muscheln durch Algen in bestimmten Systemen wichtiger sein als Raubtiere.

Hydrodynamische Effekte auf den Basibionten sind nicht die einzigen möglichen negativen Auswirkungen von epizootischen Organismen. Bei Littorina littorea beispielsweise führt das Vorhandensein von Seepocken, die auf dem Gehäuse wachsen, zu einer Zunahme des Volumens und des Gewichts der Schnecke und zu einer Abnahme der Fortbewegungsgeschwindigkeit und der Reproduktionsleistung. Die Vergrößerung des Schalenvolumens ist von besonderer hydrodynamischer Bedeutung; die Vergrößerung des Schalenvolumens durch das Vorhandensein von Epibionten bei einer anderen Molluske, der Mytilus-Muschel, kann zu einer erhöhten Wahrscheinlichkeit des Abrutschens führen .

Ein System, das nicht direkt untersucht wurde, ist die Beziehung zwischen Gezeitenkalpen der Art Lottia pelta (Rathke, 1833), die in der felsigen Gezeitenzone vorkommen, und dem Wachstum epizoischer Grünalgen, insbesondere von Acrosiphonia spp (J. Agardh, 1846) und Ulva lactuca (Linnaeus, 1753). Auf San Juan Island ist selbst in Regionen, in denen der Platz keine begrenzende Ressource darstellt, das Wachstum von Napfschnecken an Orten wie Cattle Point und Dead Man’s Bay üblich (persönliche Beobachtung). Mögliche Kosten im Zusammenhang mit der Hydrodynamik sind von besonderem Interesse, da die Forschung zum epizoischen Wachstum negative Auswirkungen wie Verdrängung und erhöhte Widerstandskräfte gezeigt hat. Es wurden drei Experimente durchgeführt, um die Kosten und den Nutzen dieser Beziehungen zu analysieren.

Es wurde angenommen, dass epizoisches Wachstum zu einer signifikanten Erhöhung der Widerstandskräfte an einer Napfschneckenschale führen würde, was sich negativ auf die Napfschnecke auswirkt, aber dass es auch mögliche Vorteile für die Napfschnecke gibt. Wenn Napfschnecken abgetrieben werden, kann der Algenepibiont als Fallschirm dienen (ein auf Widerstand beruhender Mechanismus) und das Tier aufrichten, während es durch die Wassersäule zum Meeresboden fällt. Da die Wiederbefestigung des Fußes ein kritischer Schritt für das Überleben einer abgetrennten Napfschnecke ist, könnte der Fallschirm die negativen Auswirkungen abmildern, indem er die hydrodynamischen Kräfte auf die Napfschnecke erhöht. Ein weiterer möglicher Vorteil ist, dass das epizoische Algenwachstum den Anstieg der Körpertemperatur von Napfschnecken verringern könnte, wenn sie Licht und Wind ausgesetzt sind. Dies ist wichtig, da der hitzebedingte Stress einer Napfschnecke zur Austrocknung und zum Tod führen kann. Alle drei möglichen Auswirkungen wurden in Laborexperimenten getestet. Obwohl zwei der drei hier untersuchten Aspekte statisch sind, sollte die Bedeutung des thermischen Stresses im Zuge des Klimawandels beachtet werden.

2. Materialien und Methoden

2.1. Fallschirm-Hypothese

24 Napfschnecken wurden von Cattle Point, San Juan Island, WA, gesammelt, zwölf mit Acrosiphonia spp. und zwölf mit U. lactuca, die epizoisch auf ihren Schalen wachsen. Bei jeder Napfschnecke wurden Länge, Breite, Höhe und Nassmasse gemessen. Die Nassmasse der Algen wurde gemessen, nachdem sie von der Schale der Napfschnecke entfernt worden waren. Der ungefähre Längenbereich der verwendeten Algen betrug 3 bis 10 cm. Die Größe der anhaftenden Algen wurde nicht kontrolliert; sie entsprach der Menge, die im Feld gesammelt wurde. Die Algenmasse der beiden Arten wurde nach dem Experiment gemessen, um signifikante Unterschiede zwischen den Arten festzustellen. Die Masse wurde mit einer 1/100-Gramm-Skala gemessen.

Ein kreisförmiges Becken mit einer Tiefe von 0,5 m und einem Radius von 0,5 m wurde in den Friday Harbor Labs für das Absetzen von Napfschnecken verwendet. Die Napfschnecken wurden drei Tage lang in Tanks mit fließendem Meerwasser gehalten, bevor sie für das Experiment verwendet wurden. Jede Napfschnecke wurde knapp unter der Wasseroberfläche gehalten und dann in einer von drei Positionen fallen gelassen: mit dem Fuß nach unten, mit dem Fuß nach oben oder seitwärts. In jeder Position wurden fünf Tropfen abgeworfen, und die Anzahl der Landungen mit dem Fuß nach unten wurde aufgezeichnet, um die durchschnittliche Landeposition jeder Napfschnecke bei jeder Tropfenausrichtung zu ermitteln, d. h. das Verhältnis der Landungen mit dem Fuß nach unten zur Gesamtzahl der Tropfen. Alle Napfschnecken wurden dann von allem epizoischen Wachstum befreit, und das Abwurfverfahren wurde für jede gereinigte Napfschnecke wiederholt.

Kontingenztests wurden für alle Fallschirmdaten durchgeführt, da die Daten nicht den Annahmen der ANOVA-Tests entsprachen. Die Daten waren nicht normal und bestanden zumeist aus 0 s und 100 s. Die einfaktorielle ANOVA wurde verwendet, um die Auswirkungen der Startorientierung für Napfschnecken mit U. lactuca zu untersuchen, die Daten ergaben, die normal genug waren, um die Annahmen des Tests zu erfüllen (im Gegensatz zu den Acrosiphonia-tragenden Napfschnecken). Alle ANOVA-Tests wurden mit JMP (SAS, 2007) durchgeführt. Ein zweiseitiger Student’s-Test wurde durchgeführt, um die Masse der Algen nach Arten zu vergleichen und festzustellen, ob die durchschnittliche Masse mit der Art zusammenhängt. Der Studententest wurde durchgeführt, da nur zwei Algenarten gefunden wurden, die epizoisch auf den Muscheln an den beiden Sammelstellen wuchsen.

2.2. Zugkräfte

20 weitere Napfschnecken wurden von Cattle Point, San Juan Island, WA, gesammelt, zehn mit Acrosiphonia und zehn mit U. lactuca, die epizoisch auf ihren Schalen wachsen. Die Schalen der Napfschnecken wurden von Körpergewebe befreit und mit Epoxidharz und einem senkrechten Befestigungsbolzen gefüllt. Der Bolzen diente zur Befestigung der Napfschnecke an einem Kraftaufnehmer, der bündig mit der Wand eines Umlaufkanals (0-3 m/s; Arbeitsbereich von 0,15 m × 0,15 m × 0,30 m) montiert war; eine ausführliche Beschreibung finden Sie bei Boller und Carrington 2006. Der Luftwiderstand (in Newton) wurde mit der Software LabVIEW 8.6 (Austin, TX) für jede der acht Wassergeschwindigkeiten (0,2, 0,7, 1,2, 1,7, 2,2 und 2,7 m/s) aufgezeichnet. Die Daten wurden gesammelt und der Mittelwert der Messungen wurde für jede Geschwindigkeit berechnet. Anschließend wurden die Algen von den Napfschneckenschalen entfernt und die Widerstandsmessungen an der gereinigten Schale wiederholt.

Um die Kraft in Newton pro cm2 zu berechnen, wurde die Fläche der Napfschnecke, die dem Wasserstrom zugewandt ist, geschätzt. Die Fläche war ein geschätzter Wert, der durch Messen der Höhe und Breite der Muschel ermittelt wurde, und dann wurde die Formel für die Fläche eines Dreiecks verwendet, um die nach vorne gerichtete Oberfläche der Muschel zu bestimmen. Dann wurde die aufgezeichnete Kraft durch diese Zahl geteilt. Dies geschah, um die erhöhten Widerstandskräfte zu normalisieren, die aufgrund von Unterschieden in der Größe der verwendeten Napfschneckenschalen auftreten. Eine 3-fache ANOVA mit wiederholten Messungen wurde durchgeführt, um die Auswirkungen des Vorhandenseins eines Epibionten, der Algenart und der Wassergeschwindigkeit zu untersuchen. Die lineare Regressionsanalyse wurde verwendet, um die Algenmasse mit der Widerstandskraft bei der gegebenen Wassergeschwindigkeit von 1,71 m/s zu vergleichen, der maximalen Geschwindigkeit, bei der Daten für alle Napfschnecken mit allen ihren Anfangsalgen gesammelt wurden (einige U. lactuca wurden in der Rinne abgerissen). Die Schleppdaten aus der Rinne wurden mit Hilfe einer vollfaktoriellen 3-fachen ANCOVA mit Algenart (Acrosiphonia, U. lactuca), Epibiontenvorhandensein (mit Epibiont oder ohne) und Wassergeschwindigkeit als Haupteffekte und Napfschnecken-Querschnittsfläche als Kovariate analysiert. Mit Hilfe einer nichtlinearen Regression wurde ein Modell zur Abschätzung der Widerstandskräfte erstellt, die über die Möglichkeiten des Gerinnes hinausgehen. Die minimalen und maximalen Kräfte zum Entfernen einer Napfschnecke, 2 N und 25 N, wurden berechnet, um die erforderliche Wassergeschwindigkeit zu bestimmen, die erforderlich ist, um eine Napfschnecke allein durch die Widerstandskräfte zu entfernen. Diese Kraftwerte stammen aus Untersuchungen an Cellana tramoserica (Holten, 1802), einer anderen Napfschnecke, da keine spezifischen Kraftuntersuchungen an L. pelta durchgeführt wurden. Ein zweiseitiger Studententest wurde durchgeführt, um die Masse der Algen zu vergleichen und festzustellen, ob die durchschnittliche Algenmasse je nach Art variiert.

2.3. Temperaturexperiment

Zehn Napfschnecken wurden in der Dead Man’s Bay, San Juan Island, WA, gesammelt, fünf mit Acrosiphonia und fünf mit U. lactuca. Die Napfschnecken wurden aus ihren Schalen gelöffelt. Die Schalen wurden mit Z-Spar-Epoxid gefüllt, mit Thermoelementen versehen und in einen Windkanal gestellt. Die mit Z-Spar gefüllten Muscheln entsprechen den tatsächlichen Körpertemperaturen der Napfschnecken mit einer durchschnittlichen Korrelation von 0,99 0,01 . Die Temperatur wurde 5 Stunden lang alle 20 Sekunden mit einem Datenlogger (CSI 21X, Logan, UT) gemessen. Die Windkanalgeschwindigkeit betrug 0,3 m/s und die Lichtintensität lag im Bereich von 700-800 Watt/m2 im gesamten Tunnel. Die Schalen der Napfschnecken und die Algen wurden 12 Stunden lang in fließendes Meerwasser getaucht, bevor sie in den Windkanal gestellt wurden. Das Granitsubstrat wurde in einem Winkel von 40 Grad gegenüber dem ebenen Tisch platziert.

Die Lufttemperatur im Windkanal wurde während des Versuchs mit einem exponierten Datenlogger aufgezeichnet, da die Lufttemperatur nicht direkt kontrolliert wurde. Jede Napfschnecke durchlief den Windkanalversuch zweimal. Beim ersten Durchlauf wurden die Muscheln der Napfschnecken mit den noch anhaftenden Algen, wie sie im Feld gesammelt wurden, in den Windkanal gestellt. Am Ende des ersten Versuchsdurchlaufs wurden die Napfschneckenschalen von allen Algen befreit und dann in denselben Windkanal mit denselben Geschwindigkeits- und Lichteinstellungen gestellt. Im Verlauf der beiden fünfstündigen Versuche begann die Lufttemperatur bei den Kontrollen und den Experimenten bei 18°C und endete bei 26°C. Damit herrschten in beiden Versuchen identische Bedingungen, unabhängig davon, dass die Temperatur im Labor nicht kontrolliert wurde. Die Temperaturdaten aus dem Windkanal wurden mit einer vollfaktoriellen 3-fachen ANOVA mit den Algenarten (Acrosiphonia, U. lactuca), dem Vorhandensein von Epibionten (mit oder ohne Epibionten) und der Zeit als Haupteffekt analysiert. Ein zweiseitiger Studententest wurde durchgeführt, um die Masse der Algen nach Arten zu vergleichen und festzustellen, ob die durchschnittliche Masse mit der Art zusammenhängt.

3. Ergebnisse

3.1. Fallschirm-Hypothese

Das Vorhandensein von Acrosiphonia oder U. lactuca hatte einen hochsignifikanten Effekt auf die Landeausrichtung der Napfschnecken (Abbildung 1, , ). Obwohl beide Algenarten die aufrechte Landung der Napfschnecken erleichterten, gab es Unterschiede in der Stärke dieses Effekts (, ). Die durchschnittliche Masse der Algen war nicht signifikant unterschiedlich (). Insbesondere landeten Napfschnecken mit Acrosiphonia in >98 % der Fälle mit dem Fuß nach unten, unabhängig von der Anfangsausrichtung der sinkenden Napfschnecke (Abbildung 1). Das Vorhandensein von U. lactuca wirkte sich ebenfalls auf die Landeausrichtung aus (, ), war aber weniger konsistent (Abbildung 1). Im Gegensatz zu Acrosiphonia machte die Startausrichtung bei Napfschnecken mit U. lactuca einen Unterschied (, , Abbildung 1). Bei den ANOVA-Tests, die mit den Daten von U. lactuca durchgeführt wurden, wurden signifikante Unterschiede zwischen Tropfen mit dem Fuß nach unten im Vergleich zu Tropfen seitwärts () und Tropfen mit dem Fuß nach unten im Vergleich zu Tropfen mit dem Fuß nach oben () festgestellt. Tropfen, die mit dem Fuß nach unten beginnen, landeten mit größerer Wahrscheinlichkeit (95 % der Zeit) mit dem Fuß nach unten als in den anderen Ausrichtungen (63 % für seitlich und 55 % für mit dem Fuß nach oben). Ein Vergleich der Startausrichtung seitlich und mit dem Fuß nach oben zeigte, dass sie sich in der Häufigkeit, mit der sie mit dem Fuß nach unten landeten, nicht unterschieden (). Bei der Akrosiphoniegruppe hatte die Startrichtung keinen Einfluss (Abbildung 1). Sie landeten fast immer mit dem Fuß nach unten, unabhängig von der Startausrichtung. Ohne epizoisches Wachstum landeten die Napfschnecken nur selten mit dem Fuß nach unten. Es ist anzumerken, dass die Entfernung und die Zeit bis zum Erreichen der Ausrichtung mit dem Fuß nach unten minimal waren; eine Napfschnecke, die in der Ausrichtung mit dem Fuß nach oben startete, drehte sich nach dem Loslassen innerhalb weniger Zentimeter in die Ausrichtung mit dem Fuß nach unten.

Abbildung 1

Prozentualer Anteil der Versuche, bei denen die Napfschnecke mit dem Fuß nach unten auf dem Boden des Tanks landete, wenn sie aus den drei Ausgangsausrichtungen fallen gelassen wurde. Die Daten sind Mittelwerte und Standardabweichungen.

3.2. Widerstandskräfte

Die Anwesenheit von Epibionten erhöhte den Widerstand signifikant (Tabelle 1, Abbildung 2). Die Stärke dieses Effekts unterschied sich zwischen den Algenarten; Acrosiphonia verursachte eine größere Widerstandserhöhung als U. lactuca. Auch die Algenmasse hatte einen signifikanten Einfluss auf den Widerstand (). Die durchschnittliche Masse der Algen unterschied sich nicht signifikant zwischen den Arten (). Es wurde eine positive, lineare Beziehung zwischen der Algenmasse und dem Widerstand bei einer Wassergeschwindigkeit von 1,71 m/s festgestellt (, ). Wenn jedoch die größte Napfschnecke (die auch die meiste Algenbiomasse aufwies) ausgeschlossen wurde, schwächte sich die Beziehung ab (, ). Die Wassergeschwindigkeit und das Vorhandensein von Epiphyten zeigten eine signifikante Wechselwirkung (Tabelle 1), was darauf hindeutet, dass der mit der Strömungsgeschwindigkeit zunehmende Widerstand durch das Vorhandensein, die Masse und die Art der epibiotischen Algen beeinflusst wurde (Abbildung 2). Die 3-Wege-Wechselwirkung zwischen der Wassergeschwindigkeit, der Algenart und dem Vorhandensein von Epiphyten war ebenfalls signifikant (Tabelle 1); Acrosiphonia hatte einen proportional größeren Effekt bei höheren Geschwindigkeiten, wenn man die Widerstandskräfte der Napfschnecke vor und nach der Algenentfernung vergleicht, verglichen mit dem Effekt, der bei U. lactuca beobachtet wurde (Abbildung 3).

Quelle der Variation df MS Spezies 1 0.36 11.80 0.0016 Epiphyten 1 0.50 16.60 0.0003 Geschwindigkeit 6 1.60 4,45 <0,0001 Arten × Epiphyten 1 0.16 5.26 0.0280 Geschwindigkeit × Art 6 0.70 3.28 0.0140 Geschwindigkeit × Epiphyten 6 0.70 3.26 0.0148 Geschwindigkeit × Art × Epiphyt 6 0.53 2.48 0.0480

Tabelle 1

RM-ANCOVA-Analyse der Widerstandskräfte der Napfschnecke pro cm2 der Schale.

Abbildung 2

Widerstandskraft pro cm2 Schalenquerschnittsfläche, die von der Napfschnecke bei Erhöhung der Wassergeschwindigkeit empfunden wurde. Die Daten sind Mittelwerte und Standardabweichungen.

Abbildung 3

Durchschnittlicher Unterschied zwischen der Widerstandskraft einer einzelnen Napfschnecke vor und nach der Entfernung des Algenbewuchses. Die Daten sind Mittelwerte der Standardabweichung.

Nichtlineare Regressionsmodelle sagen eine durchschnittliche Verringerung der Wassergeschwindigkeit voraus, die erforderlich ist, um eine entspannte Napfschnecke mit Acrosiphonia allein durch Widerstandskräfte zu lösen, während eine eingeklemmte Napfschnecke eine Verringerung der Wassergeschwindigkeit um 28 % aufweist, die erforderlich ist, um die Napfschnecke zu lösen (Tabelle 2). Die Loslösung von eingespannten nackten Napfschnecken und Napfschnecken mit U. lactuca würde nur bei Wellenkräften von mehr als 30 m/s erfolgen. Es wurde auch vorhergesagt, dass die Widerstandskräfte bei maximalen theoretischen Wassergeschwindigkeiten von 20 m/s mit dem Wachstum von Acrosiphonia-Algen stärker zunehmen als mit U. lactuca (Tabelle 3). Maximale theoretische Wassergeschwindigkeiten sind vorhergesagte Geschwindigkeiten, die in situ erlebt werden und die Bestimmung maximaler Widerstandskraftwerte ermöglichen. Zwei Napfschnecken, auf denen U. lactuca wuchs, verloren alle ihre Algen, bevor sie die höchste Testgeschwindigkeit erreichten, was auf ein eher vorübergehendes Vorkommen dieser Algenart hinweisen könnte.

mit Acrosiphonia Acrosiphonia entfernt Mit Ulva Ulva entfernt Klemmende Napfschnecke 28.9 37.0 51.4 39.4 Gelockerte Napfschnecke 4.7 7.9 9.3 9.6

Tabelle 2

Wassergeschwindigkeiten (m/s), die erforderlich sind, um einen ausreichenden Luftwiderstand zu erzeugen, um eine eingespannte (25 N zum Entfernen) und eine entspannte Napfschnecke (2 N zum Entfernen) zu entfernen. Die Werte wurden auf der Grundlage der Extrapolation eines nichtlinearen Regressionsmodells vorhergesagt.

mit Akrosiphonie Akrosiphonie entfernt Mit Ulva Ulva entfernt Maximale Zugkräfte 20.46 13.16 8.61 11.09

Tabelle 3

Vorhergesagte maximale Widerstandskräfte von Napfschnecken mit und ohne Epibionten bei einer Wassergeschwindigkeit von 20 m/s (theoretische maximale Wassergeschwindigkeit). Die Kräfte sind in Newton angegeben.

3.3. Temperaturexperiment

Die Anwesenheit von Epibionten führte zu einer signifikanten Verringerung des internen Temperaturanstiegs von Napfschnecken (Abbildung 4, Tabelle 3). Die Stärke dieses Reduktionseffekts war jedoch artabhängig: Acrosiphonia hielt die Napfschnecken kühler als U. lactuca (Tabelle 4). Dies könnte darauf zurückzuführen sein, dass auf den gesammelten Napfschnecken deutlich mehr Acrosiphonia vorhanden waren (). Die durchschnittlichen Temperaturunterschiede zwischen Napfschnecken mit und ohne Algen zeigten ebenfalls, dass Acrosiphonia einen größeren Einfluss auf die Napfschnecken-Temperatur hatte, aber dieses Muster trat erst nach einer Stunde im Windkanal auf (Abbildung 5).

Abbildung 4

Innerhalb der Napfschnecken-Temperatur als Funktion der Zeit im Windkanal. Bis zum Erreichen der Ein-Stunden-Marke wurden minimale Unterschiede festgestellt. Die Daten sind Standardabweichungen.

Abbildung 5

Durchschnittlicher Temperaturunterschied (mittlere Standardabweichung) zwischen Napfschnecken vor und nach Entfernung der Epibionten. Ulva und Acrosiphonia scheinen eine ähnliche kühlende Wirkung zu haben, bis eine Stunde vergangen ist.

Während der ersten 45 Minuten gab es minimale Temperaturunterschiede zwischen Napfschnecken mit und ohne Algen (Abbildung 4). Mit zunehmender Verweildauer im Windkanal nahm auch die Wirkung des epizootischen Algenwachstums zu (Tabelle 4, Abbildung 4). Die 3-Wege-Wechselwirkung zwischen der Zeit und der Algenart und dem Vorhandensein von Epiphyten war ebenfalls signifikant (Tabelle 4), was darauf hindeutet, dass eine Ladung von Acrosiphonia im Verhältnis zu den gereinigten Napfschnecken im Laufe der Zeit eine proportional stärkere Abkühlung verursachte als eine Ladung von U. lactuca. Das Vorhandensein des Epiphyten und die Art des Epiphyten hatten eine größere Auswirkung auf die Netto-Temperatur im Laufe der Zeit.

4. Diskussion

4.1. Kosten und Nutzen epizoischer Algen

Es wurden unterschiedliche Kosten und Nutzen der Assoziation zwischen Napfschnecken und epizoisch wachsenden Acrosiphonia und U. lactuca festgestellt. Ein Büschel von Acrosiphonia oder U. lactuca erhöht die Chance einer Napfschnecke, mit dem Fuß auf dem Boden zu landen, wenn sie sich losreißt. Die Landung mit dem Fuß nach unten ist wichtig, da Napfschnecken nicht in der Lage sind, sich selbst aufzurichten, wenn sie auf dem Kopf landen (persönliche Beobachtung). Acrosiphonia fungierte als besserer “Fallschirm” als U. lactuca; in nur zwei von 180 Versuchen landeten sie mit dem Fuß nach oben, unabhängig von der Ausgangslage. Es ist anzumerken, dass eine einzige Muschel, die mit U. lactuca gesammelt wurde, nach dem Entfernen der Algen in seltenen Fällen mit dem Fuß nach unten landete, und zwar fast ausschließlich, wenn sie mit dem Fuß nach unten startete. Es scheint, dass eine gewisse natürliche Variation in der Muschelform der Napfschnecke von Vorteil sein könnte, aber dies wurde in dieser Studie nicht ausreichend beobachtet, um weitere Spekulationen anzustellen. Dieses Ergebnis unterstützt die Hypothese, dass epizoisches Algenwachstum von Vorteil sein könnte. Eine tatsächliche Verdrängung durch Napfschnecken in der Praxis ist jedoch wahrscheinlich selten, zumindest aus hydrodynamischen Gründen. Die Bewegung von Napfschnecken bei Flut und erhöhtem Wellengang ist minimal, was das Risiko einer hydrodynamisch bedingten Dislokation verringert. Auch Raubtiere können eine Verlagerung verursachen. Krabben versuchen am häufigsten, den Rand der Schale der Napfschnecke vom Substrat zu lösen, und auch Vögel versuchen, Napfschnecken zu erbeuten. Wenn die Raubtiere nicht erfolgreich sind, kann die Napfschnecke nicht vollständig festsitzen, so dass sie sich lösen kann, oder der Fuß ist beschädigt, so dass es schwieriger ist, sich festzuhalten. Es sollte auch beachtet werden, dass Raubtierversuche durch Narbenbildung auch dauerhafte Auswirkungen auf die Schalenmorphologie haben können. In Bezug auf die Prädation können epizoisch wachsende Algen jedoch als eine Form der Krypsis wirken. Krypsis ist die Fähigkeit eines Organismus, sich der Entdeckung durch andere Organismen zu entziehen. Es ist möglich, dass die Algen, die die Schale bedecken, die Entdeckung schwieriger machen als die offene Entblößung entlang der Felswand.

Acrosiphonia hat einen relativ großen Einfluss auf die Höhe der Widerstandskräfte, die Napfschnecken erfahren, insbesondere bei höheren Wassergeschwindigkeiten. In einigen Fällen führte sie zu einem dreifachen Anstieg des Widerstandes im Vergleich zu ungeschmückten Napfschnecken. In Bezug auf den Luftwiderstand ist U. lactuca also die Algenart, die die Napfschnecke am wenigsten belastet, wobei die Erhöhung des Luftwiderstands im Durchschnitt nur 0,1 N/cm2 beträgt. In der Praxis können die Widerstandskräfte für Napfschnecken kritisch werden. Sie sind Wellenkräften von über 20 m/s ausgesetzt, was fast dem Zehnfachen der in dieser Studie gemessenen Wellenkräfte entspricht. Selbst in Umgebungen, in denen die Verlagerung von Tieren kein großes Problem darstellt, könnten höhere Widerstandskräfte zu wesentlich höheren Kosten für die Bewegung von Napfschnecken führen. Napfschnecken klammern sich mit einer Intensität an das Substrat, die proportional zu den Kräften ist, die versuchen, die Napfschnecke zu entfernen. Eine Napfschnecke mit epizoischem Wachstum kann daher beim Festhalten des Substrats ständig mehr Energie aufwenden. Es sollte auch beachtet werden, dass das Risiko des Ablösens nicht durch die Form der Napfschnecke minimiert wird, da Arten und Individuen in Bezug auf die Hydrodynamik stark von der theoretisch perfekten Schale abweichen. Eine Einschränkung dieser Studie und der Modelle ist darin zu sehen, dass die Messungen des Luftwiderstands in einer kontinuierlichen Strömung und nicht in einem wellengepeitschten System durchgeführt wurden.

Obwohl sowohl U. lactuca als auch Acrosiphonia den Anstieg der Gesamtkörpertemperatur von Napfschnecken, die Sonne und Wind ausgesetzt sind, verringerten, war Acrosiphonia wesentlich effektiver. Die epizoische Acrosiphonia hielt die Körpertemperatur der Napfschnecken nach einer Stunde auf einem niedrigeren Niveau (um 6°C), als es ohne Algen der Fall gewesen wäre, und die Algen selbst hielten genug Wasser zurück, um diesen Kühleffekt für mindestens fünf Stunden aufrecht zu erhalten. U. lactuca hatte eine ähnliche kurzfristige Wirkung, aber ihre kühlende Wirkung ließ schnell nach, da sie schneller austrocknet als Acrosiphonia. Obwohl der Wassergehalt nicht gemessen wurde, ist anzumerken, dass U. lactuca am Ende der Expositionszeit völlig trocken war, während Acrosiphonia sich noch feucht anfühlte. Aus diesem Grund kann die kühlende Wirkung direkt von der Häufigkeit der Wassersättigung der Algen beeinflusst werden, die vom Standort der Napfschnecke in Bezug auf Spritzwasserzonen und allgemeine Sonneneinstrahlung abhängt. Dies könnte zu höheren Algenmassen von Acrosiphonia als von U. lactuca geführt haben. Die Austrocknung ist von besonderer Bedeutung für das Futtersuchverhalten der Napfschnecken und die Schalenform. Das Verhalten von Napfschnecken ist so optimiert, dass sie sich möglichst wenig von ihrer Heimatnarbe entfernen, d. h. von der Stelle an der Felswand, zu der sie vor dem Rückgang der Flut häufig zurückkehren, um Austrocknung und Räuberei zu vermeiden. Das Bestreben, thermische Belastungen zu minimieren, zeigt sich auch in den unterschiedlichen Formverhältnissen der Schalen. Wärmehaushaltsmodelle haben auch gezeigt, dass sich die Körpertemperatur von Napfschnecken durch die Außentemperatur vorhersagen lässt. Künftige wärmere Lufttemperaturen, die mit dem Klimawandel einhergehen, können daher die Sterblichkeitsrate von Napfschnecken aufgrund von Austrocknung erhöhen.

4.2. Umweltvariationen führen zu Variationen bei der Schädigung und dem Nutzen von Epibionten

Die Algenart, die den größten Nutzen für die Napfschnecke bringt, variiert wahrscheinlich je nach Lebensraum. In Gebieten mit hoher Wellenexposition würden die Kosten für das Leben mit dem Algenwachstum aufgrund der Widerstandskräfte hoch sein. In diesem Lebensraumtyp könnte das epizoische Acrosiphonia-Wachstum besonders hohe Kosten verursachen. Die zusätzlichen Kosten der Epibiose wurden bei Littorina littorea gemessen, wo die Schnecken eine um 35 % geringere Wachstumsrate aufwiesen. Wenn jedoch Welleneinwirkung oder Raubversuche zu einer Verlagerung führen, wäre die Algenart am vorteilhaftesten, die es der Napfschnecke ermöglicht, mit dem Fuß auf dem Substrat zu landen. Wenn die Napfschnecke auf den Kopf gestellt oder zur Seite gestoßen wird, kann U. lactuca unter Umständen nicht als Fallschirm fungieren, da sie im Durchschnitt nur in der Hälfte der Fälle mit dem Fuß auf dem Boden landet. Unter diesen Umständen könnte Acrosiphonia ein besserer Epibiont sein. Was den Austrocknungsstress und die Körpertemperatur betrifft, so hat keine der beiden Algenarten Auswirkungen, wenn sie nur kurz der Luft ausgesetzt ist. Mit zunehmender Dauer der Exposition wird jedoch der Vorteil von Acrosiphonia deutlicher. In der Region San Juan Island, WA, ist dieser Austrocknungseffekt im Sommer durch die mittäglichen Springfluten von Bedeutung. Aufgrund dieser Zusammenhänge hängt das Gleichgewicht zwischen den positiven und negativen Auswirkungen des Epibionten vom Lebensraum der Napfschnecke ab.

Zusammenfassend lässt sich sagen, dass U. lactuca die vorteilhafteste Algenart als Epibiont sein kann, wenn die Wellengeschwindigkeiten hoch sind, die Verdrängung gering ist und die Sonnen- und Windexposition entweder gering oder von kurzer Dauer ist. Acrosiphonia ist wahrscheinlich besser, wenn die Wellengeschwindigkeiten niedrig sind, die Wahrscheinlichkeit der Verdrängung hoch ist und die Exposition gegenüber Sonne und Wind hoch oder von langer Dauer ist.

Es gibt noch viele andere Aspekte der Beziehung zwischen Napfschnecke und Alge, die noch bewertet werden müssen. Zum Beispiel könnte die zusätzliche Masse der Alge dazu führen, dass die Kriechgeschwindigkeit der Napfschnecke abnimmt oder die Gefahr des Abdriftens steigt. In diesem Fall könnte sich das Verhalten der Tiere bei der Nahrungssuche ändern, da sie sich schwerer bewegen können. Weniger Nahrung würde zu einem geringeren Wachstum oder einer verringerten Reproduktionsleistung führen, was in früheren Epibionten-Basibionten-Forschungen an Schnecken nachgewiesen wurde. Die Auftriebskräfte können neben den Widerstandskräften auch einen erheblichen physischen Stressfaktor für die Napfschnecke darstellen. Die Messung des Auftriebs könnte einen umfassenderen Überblick über die Energiekosten der Bewegung und die Vermeidung des Abdriftens geben. Eine weitere Dynamik, die hier nicht untersucht wird, ist das Potenzial, die Prädation zu erhöhen oder zu verringern. Frühere Forschungen an der Krabbe Emerita analoga ergaben, dass das Wachstum von Algenepibionten die Räuberei erhöht, möglicherweise aufgrund negativer Auswirkungen auf die Vergrabungszeit und eine bessere Sichtbarkeit durch Räuber.

Die Wechselwirkungen zwischen Epibionten und Basibionten sind komplex; die hier betrachteten Effekte sind nur ein Teil eines viel größeren Bildes. Von besonderem Interesse sind die Auswirkungen auf den einzelnen Organismus und die Betrachtung der Auswirkungen auf die Populationsebene dieses Organismus, wie z. B. Abundanz- und Dichtezahlen. Diese Skalierung würde es der Forschung ermöglichen, den Schwerpunkt von den physiologischen Auswirkungen eines Individuums auf gemeinschaftsweite Auswirkungen zu verlagern. Diese potenziellen gemeinschaftsweiten Auswirkungen könnten dann Aufschluss über die Bedeutung der Epibiose für ein Ökosystem als Ganzes geben. Letztendlich ist die wünschenswerteste Epibiontenart wahrscheinlich kontextabhängig für alle Organismen, die mit dieser Interaktion konfrontiert sind, und zusätzliche Forschung könnte dazu beitragen, unser Verständnis der Nettokosten/Nutzen verschiedener Epibiontenarten in verschiedenen Lebensräumen zu verbessern.

Interessenkonflikt

Der Autor erklärt, dass es keinen Interessenkonflikt im Zusammenhang mit der Veröffentlichung dieser Arbeit gibt.

Danksagungen

Dank gebührt Emily Carrington für die Nutzung ihres Strömungslabors sowie für die Anleitung und Unterstützung bei dem Projekt, Kevin Britton-Simmons und Megan Dethier für statistisches Fachwissen und viel Hilfe bei der Vorbereitung und beim Feedback, Carrie Craig für die Hilfe beim Aufbau des Windkanals und Laura Elsberry für die Dateneingabe. Dank gebührt auch seinem derzeitigen Doktorvater, Kefyn Catley, für die Unterstützung bei der Ausarbeitung und Veröffentlichung. Dank gebührt auch allen anderen Mitarbeitern der Friday Harbor Labs für ihre moralische Unterstützung und dafür, dass sie den Alltag dort zu einem wahr gewordenen Traum gemacht haben. Die Finanzierung erfolgte durch die Friday Harbor Labs der University of Washington, den Provost der University of Washington und die Mary Gates Endowment for Students

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