Introdução

Estudos no reino marinho que focam as relações predador-presa enfrentam o desafio de que a amostragem simultânea tanto de espécies predadoras de ordem trófica mais elevada como de suas presas é muitas vezes difícil do ponto de vista logístico e financeiro. Assim, uma abordagem comum é usar proxies de disponibilidade de presas, em que o nível de foco nas relações predador-presa se relaciona com o uso de vários componentes do habitat dentro da área de ocorrência (seleção de terceira ordem, ). Isto tem sido conseguido utilizando tecnologia como dispositivos de rastreamento de animais e redes de arrasto ou monitoramento acústico, para investigar a distribuição de predadores e presas, respectivamente. Entretanto, enquanto alguns estudos encontraram concordância entre predador e distribuição de presas, outros produziram resultados inconclusivos ao relacionar parâmetros demográficos, distribuição e composição dietética dos predadores com a disponibilidade e abundância de presas. Por exemplo, um estudo recente rastreou duas espécies de pinguins (Adélie (Pygoscelis adeliae) e gentoo (Pygoscelis papua)) usando etiquetas de satélite Argos e gravadores de tempo-profundidade, e obteve uma distribuição quase em tempo real dos campos de presas usando veículos subaquáticos autônomos. Embora os dados de agregação do krill não estivessem disponíveis para cada mergulho do pinguim, os investigadores não conseguiram determinar completamente se as agregações densas ou difusas do krill antártico (Euphausia superba), ou os comportamentos específicos das espécies de pinguins, conduziram à segregação vertical observada entre as espécies de pinguins. Isto significa que os estudos in situ que podem fornecer evidências empíricas a nível individual, sobre a obtenção real de alimentos a partir daqueles disponíveis naquele local (selecção de quarta ordem), devem melhorar muito a nossa compreensão da ecologia de um predador para a procura de alimentos.

Factores intrínsecos intrínsecos, incluindo requisitos energéticos variáveis associados à auto-manutenção e reprodução, e factores extrínsecos, tais como o comportamento anti-predador empregado pelas espécies alvo de presas, são conhecidos por influenciar a selecção de presas em predadores terrestres . Para os predadores de mergulho marinho, como os pinguins, há no entanto um conhecimento limitado sobre como tanto o predador como a presa podem influenciar o sucesso da captura. Além disso, os pinguins têm sido considerados sentinelas do meio marinho, com vários proxies associados a aves marinhas, tais como medições comportamentais e demográficas, que podem indicar o estado do meio marinho. Portanto, há uma necessidade premente de compreender melhor as interacções comportamentais entre as aves marinhas e as suas presas, e o papel que estes predadores de nível trófico superior podem desempenhar como amostradores de espécies de nível trófico médio a baixo.

O entendimento das interacções predador-presa requer idealmente uma observação directa, o que é agora viável para os pinguins devido aos avanços nos registadores de câmaras de animais. As características do comportamento de procura de alimentos dos pinguins gentoo, especificamente o fato de que eles realizam viagens relativamente curtas de procura de alimentos, fazem deles uma espécie de estudo bem adequada para a instalação de câmeras. Estudos dietéticos recentes nas Ilhas Malvinas, baseados na análise do conteúdo estomacal, descobriram que cada ave se alimenta consistentemente durante uma viagem com as mesmas presas em uma determinada colônia e durante um período específico de reprodução. Além disso, os pingüins gentoo são principalmente diurnos, forrageiros costeiros, raramente se afastam mais de 30 km de sua colônia de reprodução. Portanto, embora as câmeras de vídeo tenham uma capacidade de gravação limitada, as filmagens obtidas devem oferecer uma visão valiosa dos seus comportamentos gerais de procura de alimentos. Assim, o objectivo deste estudo foi o de compreender as interacções entre o predador e orey para os pinguins gentoo nas Ilhas Falkland, utilizando câmaras de captura de animais. Além disso, desenvolvemos um protocolo de freeware amplamente aplicável, escalável através de outros estudos que requerem a anotação e interpretação detalhada de grandes quantidades de dados de vídeo.

Material e métodos

Estudamos o comportamento de procura de alimento do pinguim gentoo durante o período de guarda da criação de pintos em dezembro de 2013. Foram amostradas 38 aves de duas colônias nas Ilhas Falkland, Bull Roads (BR) (52,3096° S, 59,3896° W) e Cow Bay (CB) (51,4288° S, 57,8703° W), cada uma com aproximadamente 1236 e 1821 casais reprodutores, respectivamente (figura 1). Escolhemos estas colónias porque as aves partem e regressam do mar utilizando um único local, e as colónias estão a mais de 500 m da linha da costa. Portanto, as aves podem ser capturadas sem perturbação na colónia. Em ambas as colónias, as aves normalmente partem de manhã cedo (05.00-07.00) para uma viagem de procura de alimentos. As câmeras usadas no estudo puderam gravar por até 90 minutos e começaram a gravar a partir do momento em que foram ligadas. Portanto, as aves adultas foram apanhadas enquanto se dirigiam para o mar. Escolhemos aves que tinham uma ninhada visível e sinais de estarem sentadas em um ninho. Um sinal importante era a procura de pássaros sujos, uma vez que os ninhos eram normalmente construídos a partir de material de mato, diddle-dee (Empetrum rubrum), em solo turfoso. Além disso, a proximidade de aves dentro de uma colónia significava muitas vezes que um indivíduo que nidificasse seria enganado por aves próximas. Durante a implantação do instrumento, as aves receberam uma marca única nas penas do peito, para permitir sua identificação no retorno do mar, usando um marcador de cera verde, temporário e impermeável (ROTO.STIK, Sheepman Supply Co.). Recapturamos as aves após uma única viagem de procura de alimentos, mantendo uma vigilância contínua do ponto de saída do mar, até às 23.00 horas diárias. Após a recaptura, os dispositivos foram removidos, as aves foram pesadas e o comprimento e profundidade do bico foram registrados. Mais tarde procuramos aves amostradas na colónia com base na sua marca única, permitindo-nos confirmar o estado de reprodução.

As implantações das câmaras ocorreram como parte de um estudo em curso onde as aves foram equipadas com a: CEFAS G5 gravador de profundidade temporal (TDR; CEFAS Technology Ltd, Lowestoft, UK), CatTraQ GPS logger (Catnip Technologies) e câmara HD Replay XD 1080 à prova de água personalizada (Stable Imaging Solutions, LLC, USA) (material electrónico suplementar, figura S1). Os dispositivos foram configurados para gravar em intervalos de 1 s, 1 min e 30 frames por segundo, respectivamente. A massa acumulada dos dispositivos foi de 172,7 g, representando ≈2,7% da massa das aves instrumentais e ≈6% da área da superfície da seção transversal das aves. Os dispositivos foram fixados às aves usando camadas sobrepostas de fita adesiva impermeável TESA® (Beiersdorf, AG, GmbH, Hamburgo, Alemanha), com as extremidades da fita seladas com cola de cianoacrilato (Loctite 401®). A fixação de unidades desta forma assegura que a plumagem seja deixada intacta após a remoção do dispositivo.

Um protocolo padrão para a anotação e quantificação de dados de vídeo derivados de câmaras de registo de animais ainda não existe. Assim, nós desenvolvemos um protocolo usando freeware. Primeiro, convertemos o vídeo de .MOV para .AVI com MPEG Streamclip (v. 1.2) , para que, em segundo lugar, o vídeo pudesse ser anotado usando Solomon Coder (v. 16.06.26) . Registramos 11 categorias principais de observações (detalhadas no material eletrônico suplementar). As categorias específicas a este estudo são as que se relacionam com a presa, e as interacções intra e interespecíficas. Além disso, foi registada a orientação da ave na coluna de água, com base nas características físicas (superfície do mar/piso marinho) e nos níveis variáveis de intensidade luminosa, evidentes quando a ave estava a subir ou a descer. Também, quando as aves estavam forrageando ao longo do fundo do mar, registramos se as aves usavam golpes de cabeça para cima ou para baixo durante tentativas de captura de presas (APC). Nem sempre era possível determinar se as presas eram consumidas ou não. Portanto, definimos um APC como o momento claramente distinto de uma ave levantando e golpeando sua cabeça ativamente em direção ao item de presa até o momento em que sua cabeça retornou a uma posição neutra, depois que a ave pode ter tido sucesso em capturar o item ou não.

O tamanho da presa foi estimado comparando-o ao tamanho do bico do pinguim no momento em que a presa estava adjacente ao bico, limitando assim o efeito da distância desconhecida que poderia confundir esta medida. A estimativa do tamanho da presa nos permitiu categorizar a presa tanto por tipo quanto por classe de tamanho amplo (por exemplo, pequena versus grande). Quando as presas eram agregadas, notamos se as agregações eram frouxas ou bem agrupadas. As agregações frouxas foram caracterizadas como aquelas que tinham espaço óbvio entre as presas e onde se podia ver claramente através da agregação durante todo o período em que a ave se aproximava. As presas fortemente agregadas eram caracterizadas por não terem espaço óbvio entre os itens de presa e onde não se podia ver claramente através da agregação durante todo o período em que a ave estava se aproximando. Em linha com nosso protocolo freeware, usamos códigos personalizados em R 3.1.2 para determinar, a partir dos arquivos de vídeo anotados, a duração da gravação, o número de APCs e em que orientação as aves ocorreram, e o número de interações com conspecíficos e heterosespecíficos. Extraímos eventos comportamentais únicos (imagens estáticas) por número de quadros, utilizando o freeware FFmpeg (v. N-82324-g972b358) .

Dados de dispositivos TDR e GPS foram processados como parte do estudo em andamento, o que permitiu a visualização de onde ao longo do caminho de forragem foram gravadas as filmagens. Especificamente, os dados dos dispositivos TDR foram processados com o pacote ‘diveMove’ . Os dados de GPS foram primeiro filtrados para locais errados usando a função de filtro de velocidade (pacote ‘trip’, ), baseado no algoritmo de McConnell et al. , quando a velocidade média de trânsito entre eles era maior que 8 km h-1 . Além disso, a natureza de mergulho dos pinguins resulta em correções posicionais intermitentes. Portanto, os dados filtrados foram processados usando um modelo de caminhada aleatória correlacionada em tempo contínuo (implementado no pacote ‘crawl’, ) para gerar o caminho mais provável usado por uma ave, através da simulação de 100 pistas possíveis. Os dados filtrados foram combinados com as anotações da câmera usando a função ‘interp1’ do pacote ‘sinal’. Como os dados dos três dispositivos eram propensos ao desvio do relógio, os dados foram alinhados visualmente usando a extensão Ethographer no IGOR Pro (WaveMetrics, Inc.) .

Dados são apresentados como média e desvio padrão, a menos que indicado de outra forma. O material eletrônico suplementar fornece as anotações da câmera e o script R do estudo . Além disso, também fornecemos um exemplo passo a passo de uso do software, arquivos de dados de exemplo e script R personalizado, que também mostra como fundir dados de múltiplas tags.

Resultados

Obtivemos filmagens adequadas de 14 e 17 aves em BR e CB, respectivamente, produzindo um total de 35,6 h de filmagens que foram gravadas desde o início das viagens de forrageamento (figura 1). Nos restantes casos, três aves não foram recapturadas, apesar de uma semana de observação contínua para as aves após o seu destacamento. Assim, suspeitamos que estas tenham sido não reprodutoras como pinguins gentoo que guardam pintos raramente forrageiam durante vários dias antes de regressarem ao ninho. As outras quatro aves foram recapturadas, mas só entraram na água após as câmeras terem cessado de gravar. Em média, os primeiros 69 (±12,6) min de uma viagem foram gravados e todas as aves, com exceção de uma, tiveram APCs dentro da gravação de vídeo.

APCs envolvidos na forragem em sete tipos diferentes de presas, com uma média de 52 (0-284, mediana/ amplitude) e um total de 1932 APCs individuais sendo identificados para cada ave e entre todas as aves, respectivamente (material eletrônico suplementar, filme S1, mostra exemplos de cada tipo de presa observada durante os APCs). Os sete tipos de presas envolvidas nos APCs incluíram lagosta krill (n = 599, Munida spp.), peixes pequenos (n = 375, provavelmente juvenis de bacalhau rochoso, quer Patagonotothen tessellata ou Patagonotothen ramsayi, menos de 30-40 mm de comprimento padrão (ponta do focinho até à extremidade posterior da última vértebra)), peixes maiores (n = 4, não identificados, de comprimento padrão superior a 70 mm) e lulas adultas (n = 4, provavelmente lulas patagónicas (Doryteuthis gahi)). Também observamos 78 APCs em dois itens não identificáveis (item 1, n = 27; item 2, n = 51) e 872 APCs onde aves mostraram o movimento característico de golpe de cabeça de um APC, mas nenhum item de presa pôde ser observado. É provável que a maioria desses 872 APCs fossem também para pequenos peixes ou possivelmente, mas menos provavelmente, para o anfípoda, Themisto gaudichaudii, baseado em estudos dietéticos anteriores na região e a característica similar no movimento de golpe de cabeça quando pequenos peixes foram definitivamente observados (J. M. Handley 2014, observação pessoal).

As aves não pareciam perseguir nem o krill de lagosta nem os pequenos peixes e nadavam de forma uniforme usando golpes rápidos da cabeça para capturar as presas que estavam presentes dentro da sua trajectória. Quando as aves claramente perderam estes itens de presa (n = 109), elas não pareceram desviar-se do seu curso e continuaram a nadar uniformemente. Isto contrastou com as lulas e peixes maiores, onde ficou claro que as aves perseguiam as presas. No entanto, estes itens maiores raramente foram encontrados (n = 8).

Baseado na orientação das aves evidente nas filmagens da câmera, as aves alimentaram-se principalmente enquanto subiam, seguidas quase igualmente pela alimentação na coluna de água onde a orientação não era clara (forragem pelágica) ou com batidas da cabeça para cima enquanto forrageavam ao longo do fundo do mar (tabela 1). Além disso, para o krill de lagosta, havia relativamente poucos APCs enquanto forrageavam ao longo do fundo do mar (n = 9), apesar da evidência clara em 64 eventos separados onde o krill de lagosta estava presente no fundo do mar. Um evento foi considerado desde o momento em que uma ave começou a nadar sobre uma seção do fundo do mar contendo krill de lagosta, até o final da seção, e cada um durou uma média de 2,3 s (0,17-31,4 s, mediana/ amplitude) (material eletrônico suplementar, filme S1). Em vez disso, os APCs sobre krill de lagosta ocorreram principalmente por aves que atacavam indivíduos individuais enquanto subiam ou forrageavam pelágicamente (quadro 1).

Existiram 29 eventos, envolvendo 10 aves diferentes, onde observamos o krill de lagosta individual evitando a captura, defendendo-se activamente com a sua tenaz (figura 2; material electrónico suplementar, filme S2). Cinco aves também encontraram enxames de krill de lagosta (n = 44) durante a sua viagem de procura de alimentos. Dezesseis desses enxames pareciam estar agregados de forma solta, e nestes casos as aves alimentaram-se a partir da periferia. Uma ave nadou diretamente em um enxame agregado e capturou lagosta krill de lagosta. Contudo, para os outros 28 enxames, nos quais o krill de lagosta aparentava estar bem agrupado, as aves dirigiam-se para eles mas não se alimentavam dos enxames (figura 3; material electrónico suplementar, filme S3).

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Figure 2. Krill de lagosta Munida spp. (a) Pinças de posição defensiva – abertas – como as cabeças das aves na sua direcção. (b) O krill de lagosta ataca a ave com uma tenaz durante uma tentativa de captura de presas (APC). Em ambos os casos, as aves não conseguiram capturar o krill de lagosta.

Não houve evidência de aves caçando presas cooperativamente (e.g. mais de um pinguim forrageando no mesmo fragmento de presa), pois as aves de ambas as colônias tiveram interações insignificantes (porcentagem do tempo de viagem), tanto com conspecíficos (BR = 0,43%, CB = 3,66%) quanto com outras espécies de pinguins (BR = 0%, CB = 0,13%). Quando interações ocorreram, elas pareciam ser ou encontros ocasionais com o sujeito ave, ignorando outros indivíduos ou seguindo-os brevemente (material eletrônico suplementar, filme S4).

Discussão

Foramos, ao nosso conhecimento, a primeira evidência de uma redução no sucesso de procura de pinguins atribuível a duas táticas anti-predadores utilizadas pela presa: defesa ativa pelos indivíduos, e formação de grupos. Isto destaca uma cautela para estudos de predadores marinhos assumindo uma relação directa entre a disponibilidade relativa de presas e a composição dietética. Assim, como tem sido frequentemente reconhecido em sistemas terrestres, o contexto no qual presas e predadores se encontram deve ser considerado .

Uma consideração chave em estudos biológicos é o efeito da etiqueta. Para os pinguins, há resultados mistos em relação ao grau em que as aves são afetadas, seja neutra ou negativamente. Com base nos testes em túnel de vento olhando para o arrasto de várias espécies, é claro que numerosos aspectos devem ser considerados quando se olha para o efeito de uma etiqueta sobre um predador marinho mergulhador, tais como área transversal da etiqueta, velocidade média de natação, métodos de captura de presas e duração do desdobramento da etiqueta . Portanto, embora não tenhamos medido diretamente os efeitos das tags sobre o comportamento dos indivíduos em nosso estudo, esperamos que os efeitos das tags sobre as aves, e sua capacidade de captura de presas, sejam insignificantes pelas seguintes razões: (i) o método típico de captura de presas pelos pingüins gentoo não envolveu aves que perseguiam ativamente as presas; o mesmo tipo de presa prontamente observado em estudos dietéticos; (ii) mesmo quando os pingüins gentoo perseguiam ativamente as presas, observamos que elas eram bem sucedidas na captura de grandes lulas que exigiam perseguição; e (iii) as marcas só foram implantadas para uma única viagem de procura de alimento, minimizando assim possíveis efeitos a longo prazo sobre a condição física.

A agregação do krill de lagosta em enxames parece ter um impacto sobre se os pinguins gentoo capturaram ou não esses itens de presa. A agregação de presas pode reduzir a susceptibilidade à predação através da diluição do ataque, aumento da vigilância geral, defesa comunitária e confusão de predadores. Desenterrar qual destes mecanismos, ou combinação, pode conduzir a um comportamento de enxameação no krill de lagosta é um desafio. No entanto, como as aves tipicamente têm como alvo o krill de lagosta individual ou aqueles na periferia dos enxames que não estavam tão bem agrupados, esta interacção dos pinguins com os enxames de krill de lagosta dá apoio a que estes predadores sejam influenciados pela defesa comunitária e pelo efeito de confusão. O efeito de confusão surge quando o comportamento das presas limita a capacidade de um predador de separar as presas de grupos bem agrupados que apresentam uma barreira visual maior; como tem sido documentado para uma variedade de predadores tais como invertebrados, peixes e outras aves. Mais recentemente, as primeiras observações in situ de pinguins africanos (Spheniscus demersus) reafirmam isto, uma vez que os peixes separados do cardume eram os mais susceptíveis de serem capturados pelas aves .

No que diz respeito à defesa comunitária, embora não pudéssemos observar isto directamente a partir das imagens de vídeo, os ataques observados a partir de krill de lagosta individual significam que é provável que cada enxame constitua vários krill de lagosta a defenderem-se do ataque. Portanto, as aves devem considerar o trade-off entre o ganho de energia a curto prazo versus a possível redução a longo prazo da eficiência de forragem caso a ave fique ferida. Para muitas espécies, onde os indivíduos sofreram ferimentos subletais de presas, estes indivíduos são frequentemente limitados a capturar presas subótimas com o efeito líquido sendo a aptidão reduzida. Claramente, o método usado pelos pinguins gentoo para capturar krill de lagosta e a maioria das presas, que envolve atacar itens individuais por baixo, ajuda a minimizar o tempo de manipulação e capturar indivíduos de presa antes que eles possam se orientar para uma posição defensiva. Isto pode explicar melhor porque as aves raramente atacam o lagosta krill no fundo do mar. Estes indivíduos são provavelmente capazes de se defenderem melhor dada a sua orientação, e também o seu tamanho, uma vez que adultos maiores tipicamente agregam no fundo do mar .

Para superar a capacidade defensiva das presas e aumentar a probabilidade de destacar presas numa escola, ou enxame, os predadores usam frequentemente uma estratégia de caça cooperativa . Enquanto a caça em grupo tem sido observada pelos pinguins gentoo nas localidades antárticas , as imagens da câmera revelaram que este não era o caso dos pinguins gentoo nas Ilhas Malvinas. Para outras espécies de pinguins, evidências variáveis sugerem que as aves podem forragear individualmente ou de forma cooperativa. No entanto, mesmo para aquelas espécies que mostram forragem cooperativa, elas ainda podem ser mais bem sucedidas ao visar apenas as presas agregadas. Isto parece estar em contraste com uma situação em que os conjuntos multiespecíficos que atacam presas agrupadas aumentam o sucesso alimentar de cada indivíduo . Estes estudos, porém, não foram capazes de considerar a capacidade defensiva das presas. Portanto, nosso estudo reforça essa habilidade de evitar a predação, e se os predadores forjam sozinhos ou cooperativamente, deve ser considerada ao explorar facetas mais amplas relacionadas à dinâmica predador-presa .

Notavelmente, as aves não se desviaram de sua direção geral de natação quando perderam krill de lagosta ou pequenos peixes. No entanto, as aves perseguiram activamente as oito presas maiores, o que pode indicar que o seu comportamento é consistente com a teoria do forrageamento ideal. Assim, as nossas anedotas podem indicar que os pinguins irão exercer uma maior quantidade de energia quando os retornos forem maiores. Este comportamento, e aqueles discutidos acima, implicam que as aves podem atender aos desafios específicos apresentados por cada tipo de presa. Além disso, os pinguins gentoo podem acompanhar a disponibilidade potencial de presas dentro de sua área de residência quando se considera o “efeito de passagem do predador”. Este mecanismo é impulsionado pelo movimento do predador como consequência de ataques mal sucedidos, e sugere que um predador pode espalhar o risco por muitos locais de caça para gerenciar o comportamento das presas, beneficiando o consumo de energia a longo prazo do predador.

Embora o nosso estudo destaque a interação predador-presa para os pinguins gentoo em apenas uma localidade, o uso de câmeras de registro de animais forneceu evidências claras de que, onde há presas prontamente disponíveis, esta pode não ser necessariamente o alvo do predador. Assim, embora o krill da Antártida não possa se defender como o krill da lagosta, nosso estudo fornece uma visão do motivo pelo qual pode haver um descompasso entre o predador e a distribuição de presas observada para os pinguins gentoo em outros lugares. As implicações do nosso estudo são que considerações como a capacidade da presa de evitar a predação, e o grau de interação entre predador e presa quando em relativa proximidade, devem ser consideradas na caracterização de sistemas marinhos dinâmicos. Assim, deve-se ter cuidado contra estudos tróficos simplificadores demais envolvendo predadores marinhos, pois podemos chegar a conclusões ingênuas ao relacionar parâmetros demográficos ou distribuição, bem como a composição dietética dos predadores, com a disponibilidade e abundância de presas .

Ethics

Permissao de pesquisa: Departamento de Planejamento Ambiental das Ilhas Malvinas (R17/2011 e R13/2012). Ética animal: Nelson Mandela Comitê de Ética da Universidade Metropolitana (ALL-SCI-ZOO-014).

A acessibilidade aos dados

Dados em bruto e informações adicionais carregadas como material eletrônico suplementar e no repositório Dryad (http://dx.doi.org/10.5061/dryad.5247q) .

A contribuições dos autores

J.M.H., A.T. e P.P. conceberam o estudo. J.M.H., D.S., A.S. e P.P. geraram o financiamento. J.M.H., D.S. e A.S. realizaram o trabalho de campo. J.M.H. e A.T. analisaram os dados. J.M.H escreveu o trabalho com a contribuição de todos os autores.

Interesses concorrentes

Nós declaramos que não temos interesses concorrentes.

Financiamento

Grantes: Rufford Small Grants Foundation (subsídio nº 12372-1), John Cheek Trust, Departamento de Planejamento Ambiental das Ilhas Falkland e Nelson Mandela Metropolitan University Research Capacity Department. Subsídios adicionais: National Research Foundation of South Africa.

Pés

Electronic supplementary material is available online at https://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.4183355.