Butler começou sua carreira como treinador em sua alma mater em 1990, treinando linebackers e mais tarde expandindo seu papel para cobrir os extremos defensivos e equipes especiais até 1997. Ele foi o arquiteto de um surpreendente esquema defensivo 3-4 que levou a Memphis a chocante reviravolta de 1996 dos voluntários #6 do Tennessee, liderados pelo quarterback júnior Peyton Manning. Ele então se mudou para o Arkansas State em 1998 para servir como coordenador defensivo e treinador de linebackers.

A sua estreia profissional como treinador de linebackers para a expansão Cleveland Browns em 1999. Ele foi o único assistente técnico contratado após uma mudança de equipe em 2001 e treinou as duas temporadas seguintes sob o comando de Butch Davis, mentor da primeira seleção do clube de expansão Pro Bowl, o linebacker Jamir Miller.

Butler mudou-se para o Pittsburgh Steelers em 2003, atuando como treinador de linebackers. Ele tem sido fundamental na orientação do desenvolvimento do renomado corpo de linebackers dos Steelers. Sua experiência como linebacker ajudou os Steelers a liderar consistentemente a NFL na defesa apressada, na defesa total e nos sacos entre 2004-2012. Butler tem sido influente no desenvolvimento dos linebackers Joey Porter, James Farrior, Lawrence Timmons, LaMarr Woodley e James Harrison. Harrison, em particular, melhorou de um time de linebackers que não foi treinado para a posição de Jogador Defensivo do Ano da NFL sob a tutela de Butler.

Durante seus doze anos como treinador de linebackers do Steelers, Butler foi considerado o herdeiro-pai da posição de coordenador defensivo ocupada pelo respeitado Dick LeBeau. Após a demissão de LeBeau, Butler foi promovido a coordenador defensivo no dia 13 de janeiro de 2015. A defesa do Steelers melhorou muito na primeira temporada do Butler, aumentando o total de saques da temporada anterior de 33 para 48, aumentando seus turnovers de 21 para 30, diminuindo seus pontos permitidos em 4 por jogo e liderando a NFL nos turnovers da zona vermelha.