Butler begyndte sin trænerkarriere på sin alma mater i 1990, hvor han trænede linebackers og senere udvidede sin rolle til at dække defensive ends og special teams i 1997. Han var arkitekten bag et overraskende 3-4 defensivt system, som førte til Memphis’ chokerende overraskelse i 1996 over Tennessee Volunteers nr. 6, der blev anført af junior quarterback Peyton Manning. Han skiftede derefter til Arkansas State i 1998 som forsvarskoordinator og linebackers coach.

Hans professionelle trænerdebut kom som linebackers coach for det nye hold Cleveland Browns i 1999. Han var den eneste assistenttræner, der blev beholdt efter en personaleudskiftning i 2001 og trænede de næste to sæsoner under Butch Davis, hvor han var mentor for ekspansionsklubbens første Pro Bowl-valg nogensinde, linebacker Jamir Miller.

Butler skiftede til Pittsburgh Steelers i 2003 og fungerede som linebackers coach. Han har spillet en afgørende rolle som mentor i udviklingen af Steelers’ berømte linebackingkorps. Hans linebacker-erfaring hjalp Steelers til konsekvent at føre NFL i rushing defense, total defense og sacks mellem 2004-2012. Butler har haft stor indflydelse på udviklingen af Pro Bowl-linebackerne Joey Porter, James Farrior, Lawrence Timmons, LaMarr Woodley og James Harrison. Især Harrison forbedrede sig under Butlers vejledning fra at være en uudtaget practice squad linebacker til at blive årets forsvarsspiller i NFL.

I sin tolvårige tid som Steelers’ linebackers coach blev Butler betragtet som arvtager til den respekterede Dick LeBeau’s defensive coordinator-position. Efter LeBeau’s fratræden blev Butler forfremmet til defensiv koordinator den 13. januar 2015. Steelers’ forsvar blev stærkt forbedret i Butlers første sæson, idet de øgede deres sack-total fra den foregående sæson fra 33 til 48, øgede deres turnovers fra 21 til 30, sænkede deres tilladte point med 4 pr. kamp og førte NFL i red zone turnovers.