Introducción

Los estudios en el ámbito marino que se centran en las relaciones depredador-presa se enfrentan al reto de que el muestreo simultáneo de las especies depredadoras de orden trófico superior y de sus presas es a menudo logísticamente y financieramente difícil. Por lo tanto, un enfoque común es utilizar proxies de la disponibilidad de presas, por lo que el nivel de enfoque en las relaciones depredador-presa se relaciona con el uso de varios componentes del hábitat dentro del área de distribución (selección de tercer orden, ). Para ello se han utilizado tecnologías como los dispositivos de seguimiento de animales y las redes de arrastre o la monitorización acústica, para investigar la distribución de depredadores y presas, respectivamente. Sin embargo, aunque algunos estudios han encontrado concordancia entre la distribución de los depredadores y las presas, otros han arrojado resultados no concluyentes al relacionar los parámetros demográficos, la distribución y la composición dietética de los depredadores con la disponibilidad y abundancia de las presas. Por ejemplo, en un estudio reciente se realizó un seguimiento de dos especies de pingüinos (Adélie (Pygoscelis adeliae) y papúa (Pygoscelis papua)) utilizando marcas de satélite Argos y registradores de tiempo y profundidad, y se obtuvo la distribución de campos de presas casi en tiempo real utilizando vehículos submarinos autónomos. Como no se disponía de datos de agregación de krill en cada inmersión de los pingüinos, los investigadores no pudieron determinar completamente si las agregaciones densas o difusas de krill antártico (Euphausia superba), o los comportamientos específicos de las especies de pingüinos, impulsaron la segregación vertical observada entre las especies de pingüinos. Esto significa que los estudios in situ que pueden proporcionar pruebas empíricas a nivel individual, sobre la obtención real de alimentos de los disponibles en ese lugar (selección de cuarto orden), deberían mejorar en gran medida nuestra comprensión de la ecología de forrajeo de un depredador.

Se sabe que los factores intrínsecos, incluidos los requisitos energéticos variables asociados con el automantenimiento y la reproducción, y los factores extrínsecos, como el comportamiento antidepredador empleado por las especies objetivo de las presas, influyen en la selección de presas en los depredadores terrestres . Sin embargo, en el caso de los depredadores marinos que bucean, como los pingüinos, hay pocos conocimientos sobre cómo pueden influir tanto el depredador como la presa en el éxito de la captura . Además, los pingüinos han sido considerados centinelas del medio ambiente marino, con varios indicadores asociados a las aves marinas, como las mediciones demográficas y de comportamiento, que pueden indicar el estado del medio ambiente marino. Por lo tanto, existe una necesidad apremiante de comprender mejor las interacciones de comportamiento entre las aves marinas y sus presas, y el papel que estos depredadores de nivel trófico superior podrían desempeñar como muestreadores de las especies de nivel trófico medio e inferior.

La comprensión de las interacciones entre depredadores y presas requiere idealmente la observación directa, que ahora es factible para los pingüinos debido a los avances en los registradores de cámaras transportadas por animales . Las características del comportamiento de forrajeo de los pingüinos papúa, concretamente el hecho de que realicen viajes de forrajeo relativamente cortos, los convierten en una especie de estudio muy adecuada para el despliegue de cámaras. Estudios recientes sobre la dieta en las Islas Malvinas, basados en el análisis del contenido estomacal, descubrieron que cada ave se alimenta de forma consistente durante un viaje con los mismos elementos de presa en una colonia determinada y durante un período de cría específico . Además, los pingüinos papúa son principalmente diurnos y se alimentan en la costa, y rara vez se alejan más de 30 km de su colonia de cría. Por lo tanto, aunque las cámaras de vídeo tienen una capacidad de grabación limitada, las imágenes obtenidas deberían ofrecer información valiosa sobre sus comportamientos generales de búsqueda de alimento. Por lo tanto, el objetivo de este estudio es comprender las interacciones a pequeña escala entre los depredadores y las presas de los pingüinos papúa en las Islas Malvinas, mediante el uso de cámaras de registro a bordo de los animales. Además, desarrollamos un protocolo de libre aplicación, escalable a través de otros estudios que requieren la anotación detallada y la interpretación de grandes cantidades de datos de vídeo.

Material y métodos

Estudiamos el comportamiento de forrajeo de los pingüinos papúa durante el período de guardia de la cría de polluelos en diciembre de 2013. Se muestrearon 38 aves de dos colonias en las Islas Malvinas, Bull Roads (BR) (52,3096° S, 59,3896° W) y Cow Bay (CB) (51,4288° S, 57,8703° W), cada una con aproximadamente 1236 y 1821 parejas reproductoras, respectivamente (figura 1). Elegimos estas colonias porque las aves parten y regresan del mar utilizando una única ubicación, y las colonias están a más de 500 m de la línea de costa. Por lo tanto, las aves podían ser capturadas sin perturbación en la colonia. En ambas colonias, las aves suelen salir a primera hora de la mañana (05.00-07.00) para buscar alimento. Las cámaras utilizadas en el estudio podían grabar hasta 90 minutos y empezaban a grabar desde el momento en que se encendían. Por lo tanto, las aves adultas fueron captadas mientras se dirigían al mar. Elegimos las aves que tenían una mancha de cría visible y signos de estar sentadas en un nido. Un signo clave era buscar aves ensuciadas, ya que los nidos se construían normalmente con material de matorral, diddle-dee (Empetrum rubrum), sobre suelo turbio. Además, la proximidad de las aves dentro de una colonia a menudo significaba que un individuo que anidaba sería ensuciado por las aves cercanas. Durante el despliegue de los instrumentos, las aves recibieron una marca única en las plumas del pecho, para permitir su identificación al regresar del mar, utilizando un marcador de cera verde, temporal y resistente al agua (ROTO.STIK, Sheepman Supply Co.). Se recapturaron las aves después de un único viaje de forrajeo manteniendo una vigilancia continua del punto de salida del mar, hasta las 23.00 horas diarias. Tras la recaptura, se retiraron los dispositivos, se pesaron las aves y se registraron la longitud y la profundidad del pico. Posteriormente se buscaron las aves muestreadas en la colonia a partir de su marca única, lo que permitió confirmar el estado de cría.

Los despliegues de las cámaras se produjeron como parte de un estudio en curso en el que las aves fueron equipadas con un: Registrador de tiempo y profundidad CEFAS G5 (TDR; CEFAS Technology Ltd, Lowestoft, Reino Unido), registrador GPS CatTraQ (Catnip Technologies) y cámara HD Replay XD 1080 impermeabilizada a medida (Stable Imaging Solutions, LLC, Estados Unidos) (material suplementario electrónico, figura S1). Los dispositivos se configuraron para grabar a intervalos de 1 s, 1 min y 30 fotogramas por segundo, respectivamente. La masa acumulada de los dispositivos fue de 172,7 g, lo que representa ≈2,7% de la masa de las aves instrumentadas y ≈6% de la superficie transversal de las aves. Los dispositivos se fijaron a las aves utilizando capas superpuestas de cinta adhesiva impermeable TESA® (Beiersdorf, AG, GmbH, Hamburgo, Alemania), con los extremos de la cinta sellados con pegamento de cianoacrilato (Loctite 401®). Asegurar las unidades de esta manera garantiza que el plumaje no se manche tras la retirada del dispositivo.

Aún no existe un protocolo estándar para la anotación y cuantificación de los datos de vídeo derivados de los registradores de cámaras de los animales. Por lo tanto, desarrollamos un protocolo utilizando un software gratuito. En primer lugar, convertimos el vídeo de .MOV a .AVI con MPEG Streamclip (v. 1.2) , para que, en segundo lugar, el vídeo pudiera ser anotado utilizando Solomon Coder (v. 16.06.26) . Registramos 11 categorías principales de observaciones (detalladas en el material electrónico complementario). Las categorías específicas de este estudio son las relacionadas con las presas y las interacciones intra e interespecíficas. Además, se registró la orientación del ave en la columna de agua, basándose en las características físicas (superficie del mar/fondo marino) y los niveles cambiantes de intensidad de la luz, evidentes cuando el ave ascendía o descendía. Además, cuando las aves forrajeaban en el fondo marino, registramos si las aves daban golpes de cabeza hacia arriba o hacia abajo durante los intentos de captura de presas (APC). No siempre fue posible determinar si las presas fueron consumidas o no. Por lo tanto, definimos un APC como el momento claramente distinguido en el que un ave levanta y golpea activamente su cabeza hacia el objeto de la presa hasta el momento en que su cabeza vuelve a una posición neutral, después de que el ave puede haber tenido éxito en la captura del objeto o no.

El tamaño de la presa se estimó comparándolo con el tamaño del pico del pingüino en el momento en que la presa estaba adyacente al pico, limitando así el efecto de la distancia desconocida que podría confundir esta medición. La estimación del tamaño de las presas nos permitió clasificarlas tanto por tipo como por clase de tamaño (por ejemplo, pequeñas o grandes). Cuando las presas estaban agrupadas, anotamos si las agregaciones estaban poco o muy agrupadas. Las agrupaciones sueltas se caracterizaron como aquellas que tenían un espacio obvio entre las presas y en las que se podía ver claramente a través de la agrupación durante todo el periodo en que el ave se acercaba. Las presas muy agrupadas se caracterizaron por no tener un espacio obvio entre los elementos de la presa y por no poder ver a través de la agrupación durante la aproximación del ave. En línea con nuestro protocolo de software libre, utilizamos códigos personalizados en R 3.1.2 para determinar, a partir de los archivos de vídeo anotados, la duración de la grabación, el número de APCs y la orientación en la que se encontraban las aves, así como el número de interacciones con congéneres y heteroespecíficos. Se extrajeron eventos de comportamiento únicos (imágenes fijas) por número de fotograma, utilizando el programa gratuito FFmpeg (v. N-82324-g972b358).

Los datos de los dispositivos TDR y GPS se procesaron como parte del estudio en curso, lo que permitió visualizar desde qué punto de la trayectoria de forrajeo se grabó el material. En concreto, los datos de los dispositivos TDR se procesaron con el paquete “diveMove”. Los datos del GPS se filtraron primero en busca de ubicaciones erróneas utilizando la función speedfilter (paquete ‘trip’, ), basada en el algoritmo de McConnell et al. , cuando la velocidad media de tránsito entre ellos era superior a 8 km h-1 . Además, el carácter buceador de los pingüinos da lugar a fijaciones posicionales intermitentes. Por lo tanto, los datos filtrados se procesaron utilizando un modelo de paseo aleatorio correlacionado en tiempo continuo (implementado en el paquete “crawl”, ) para generar la trayectoria más probable utilizada por un ave, a través de la simulación de 100 posibles pistas. Los datos filtrados se ajustaron a las anotaciones de la cámara mediante la función “interp1” del paquete “signal”. Como los datos de los tres dispositivos eran propensos a la deriva del reloj, los datos se alinearon visualmente utilizando la extensión Ethographer en IGOR Pro (WaveMetrics, Inc.).

Los datos se presentan como media y desviación estándar, a menos que se indique lo contrario. El material suplementario electrónico proporciona las anotaciones de la cámara y la secuencia de comandos R del estudio . Además, también proporcionamos un ejemplo paso a paso del uso del software, archivos de datos de ejemplo y script R personalizado, que también muestra cómo fusionar los datos de múltiples etiquetas.

Resultados

Obtuvimos filmaciones adecuadas de 14 y 17 aves en BR y CB, respectivamente, dando un total de 35,6 h de filmaciones que fueron grabadas desde el inicio de los viajes de forrajeo (figura 1). En los casos restantes, tres aves no fueron recapturadas a pesar de una semana de observación continua de las aves después del despliegue. Por lo tanto, sospechamos que se trata de aves no reproductoras, ya que los pingüinos papúa que custodian a los polluelos rara vez buscan alimento durante varios días antes de regresar al nido. Las otras cuatro aves fueron recapturadas, pero sólo entraron en el agua cuando las cámaras dejaron de grabar. En promedio, se grabaron los primeros 69 (±12,6) minutos de un viaje y todas las aves, excepto una, tuvieron APCs dentro de la grabación de video.

Los APCs involucraron el forrajeo de siete tipos de presas diferentes, con un promedio de 52 (0-284, mediana/rango) y un total de 1932 APCs individuales que se identificaron para cada ave y a través de todas las aves, respectivamente (el material suplementario electrónico, película S1, muestra ejemplos de cada tipo de presa observada durante los APCs). Los siete tipos de presa implicados en los APCs incluían krill de langosta (n = 599, Munida spp.), peces pequeños (n = 375, probablemente bacalao de roca juvenil, ya sea Patagonotothen tessellata o Patagonotothen ramsayi, de menos de 30-40 mm de longitud estándar de pez (desde la punta del hocico hasta el extremo posterior de la última vértebra)), peces más grandes (n = 4, no identificados, de más de 70 mm de longitud estándar de pez) y especies de calamares adultos (n = 4, probablemente calamar patagónico (Doryteuthis gahi)). También observamos 78 APCs sobre dos elementos no identificables (elemento 1, n = 27; elemento 2, n = 51) y 872 APCs en los que las aves mostraron el movimiento de golpeo de cabeza característico de un APC, pero no se pudo observar ningún elemento de presa. Es probable que la mayoría de estos 872 APCs fueran también para peces pequeños o posiblemente, pero menos probablemente, el anfípodo, Themisto gaudichaudii, basándose en estudios dietéticos previos en la región y la característica similar en el movimiento de golpeo de cabeza cuando se observaron definitivamente peces pequeños (J. M. Handley 2014, observación personal).

Las aves no parecían perseguir ni el krill de langosta ni los peces pequeños y nadaban de manera uniforme utilizando golpes rápidos de la cabeza para capturar las presas que estaban presentes dentro de su trayectoria. Cuando las aves perdían claramente estas presas (n = 109), no parecían desviarse de su trayectoria y continuaban nadando uniformemente. Esto contrasta con los calamares y peces de mayor tamaño, en los que era evidente que las aves perseguían a las presas. Sin embargo, estos objetos más grandes fueron encontrados raramente (n = 8).

En base a la orientación de las aves evidente en las imágenes de la cámara, las aves se alimentaron principalmente mientras ascendían, seguido casi igualmente por la alimentación en la columna de agua donde la orientación no era clara (forrajeo pelágico) o con golpes hacia arriba de la cabeza mientras forrajeaban a lo largo del fondo marino (tabla 1). Además, en el caso del krill langosta, hubo relativamente pocos APC mientras forrajeaba a lo largo del fondo marino (n = 9), a pesar de la clara evidencia en 64 eventos separados en los que el krill langosta estaba presente en el fondo marino. Un evento se consideró desde el momento en que un ave comenzó a nadar sobre una sección del fondo marino que contenía krill de langosta, hasta que la sección terminó, y cada uno duró una media de 2,3 s (0,17-31,4 s, mediana/rango) (material suplementario electrónico, película S1). En cambio, los APC sobre krill de langosta se produjeron principalmente por parte de las aves que atacaban a individuos individuales mientras ascendían o forrajeaban pelágicamente (tabla 1).

Hubo 29 eventos, en los que participaron 10 aves diferentes, en los que observamos individuos de krill langosta que evitaban la captura defendiéndose activamente con sus pinzas (figura 2; material suplementario electrónico, película S2). Cinco aves también se encontraron con enjambres de krill langosta (n = 44) durante su viaje de forrajeo. Dieciséis de estos enjambres parecían estar poco agrupados, y en estos casos las aves se alimentaron desde la periferia. Un ave nadó directamente hacia un enjambre poco agrupado y capturó krill de langosta. Sin embargo, en los otros 28 enjambres, en los que el krill de langosta aparecía fuertemente agrupado, las aves se dirigieron hacia ellos pero no se alimentaron de los enjambres (figura 3; material suplementario electrónico, película S3).

No hubo pruebas de que las aves cazaran presas de forma cooperativa (p.Por ejemplo, más de un pingüino forrajeando en la misma parcela de presa), ya que las aves de ambas colonias tuvieron interacciones insignificantes (porcentaje de tiempo de viaje), tanto con congéneres (BR = 0,43%, CB = 3,66%) como con otras especies de pingüinos (BR = 0%, CB = 0,13%). Cuando se produjeron interacciones, parecían ser encuentros fortuitos en los que el ave en cuestión ignoraba a otros individuos o los seguía brevemente (material suplementario electrónico, película S4).

Discusión

Aportamos, hasta donde sabemos, la primera evidencia de una reducción en el éxito de forrajeo de los pingüinos atribuible a dos tácticas antidepredadoras utilizadas por las presas: la defensa activa de los individuos y la formación de grupos. Esto pone de relieve una precaución para los estudios sobre depredadores marinos que asumen una relación directa entre la disponibilidad relativa de presas y la composición de la dieta. Por lo tanto, como se ha reconocido a menudo en los sistemas terrestres, hay que tener en cuenta el contexto en el que se encuentran la presa y el depredador.

Una consideración clave en los estudios de biología es el efecto de la marca. En el caso de los pingüinos, existen resultados contradictorios en cuanto al grado de afectación de las aves, ya sea de forma neutra o negativa . Basándose en las pruebas de túnel de viento que analizan la resistencia en varias especies, está claro que deben considerarse numerosos aspectos cuando se analiza el efecto de una marca en un depredador marino buceador, como el área de la sección transversal de la marca, la velocidad media de natación, los métodos de captura de presas y la duración del despliegue de la marca . Por lo tanto, aunque no medimos directamente los efectos de las marcas en el comportamiento de los individuos de nuestro estudio, esperamos que los efectos de las marcas en las aves, y su capacidad de captura de presas, sean insignificantes por las siguientes razones (i) el método típico de captura de presas por parte de los pingüinos papúa no implicaba que las aves persiguieran activamente a las presas; el mismo tipo de presa que se observa fácilmente en los estudios dietéticos; (ii) incluso cuando los pingüinos papúa perseguían activamente a las presas, observamos que tenían éxito en la captura de calamares grandes que requerían ser perseguidos; y (iii) las marcas sólo se colocaron para un único viaje de forrajeo, minimizando así los posibles efectos a largo plazo sobre la aptitud.

La agregación del krill de langosta en enjambres parece tener un impacto en la captura de estas presas por parte de los pingüinos papúa. La agregación de presas puede reducir la susceptibilidad a la depredación mediante la dilución de los ataques, el aumento de la vigilancia general, la defensa comunal y la confusión de los depredadores. Resulta difícil desentrañar cuál de estos mecanismos, o su combinación, puede impulsar el comportamiento de enjambre en el krill de langosta. Sin embargo, dado que las aves suelen dirigirse a krill de langosta individual o a los que se encuentran en la periferia de los enjambres que no están tan agrupados, esta interacción de los pingüinos con los enjambres de krill de langosta apoya la idea de que estos depredadores están influidos por la defensa comunitaria y el efecto de confusión. El efecto de confusión surge cuando el comportamiento de la presa limita la capacidad de un depredador para distinguir los elementos de la presa de los grupos estrechamente agrupados que presentan una mayor barrera visual, como se ha documentado para una variedad de depredadores como los invertebrados, los peces y otras aves. Más recientemente, las primeras observaciones in situ de pingüinos africanos (Spheniscus demersus) reafirman esto, ya que los peces separados del banco tenían más probabilidades de ser capturados por las aves.

En cuanto a la defensa comunal, aunque no pudimos observarla directamente en las grabaciones de vídeo, los ataques observados de krill langosta individual significan que es probable que cada enjambre constituya múltiples krill langosta defendiéndose de los ataques. Por lo tanto, las aves deben considerar la compensación entre la ganancia de energía a corto plazo frente a la posible reducción a largo plazo de la eficiencia de forrajeo si el ave resulta herida. En el caso de muchas especies, cuando los individuos han sufrido lesiones subletales por parte de las presas, estos individuos suelen limitarse a capturar presas subóptimas con el efecto neto de una reducción de la aptitud. Claramente, el método utilizado por los pingüinos papúa para capturar el krill de langosta y la mayoría de las presas, que consiste en atacar a los individuos desde abajo, ayuda a minimizar el tiempo de manipulación y a capturar a los individuos de la presa antes de que puedan orientarse en una posición defensiva. Esto podría explicar también por qué las aves rara vez atacan al krill de langosta en el fondo marino. Para superar la capacidad defensiva de las presas y aumentar la posibilidad de seleccionarlas en un banco o enjambre, los depredadores suelen utilizar una estrategia de caza cooperativa. Aunque se ha observado que los pingüinos papúa forrajean en grupo en localidades antárticas, las imágenes de las cámaras revelaron que este no era el caso de los pingüinos papúa en las Islas Malvinas. En el caso de otras especies de pingüinos, las pruebas variables sugieren que las aves pueden buscar alimento de forma individual o cooperativa. Sin embargo, incluso para aquellas especies que muestran un forrajeo cooperativo, pueden tener más éxito cuando se dirigen a presas agregadas solas . Esto parece contrastar con una situación en la que los conjuntos multiespecies que atacan presas agrupadas aumentan el éxito alimentario de cada individuo . Estos estudios, sin embargo, no pudieron considerar la capacidad defensiva de las presas. Por lo tanto, nuestro estudio refuerza que la capacidad de las presas para evitar la depredación, y si los depredadores se alimentan solos o en cooperación, debe tenerse en cuenta a la hora de explorar facetas más amplias relacionadas con la dinámica de los depredadores y las presas.

En particular, las aves no se desviaron de su dirección general de natación cuando echaron de menos el krill de langosta o los peces pequeños. Sin embargo, las aves persiguieron activamente las ocho presas más grandes, lo que podría indicar que su comportamiento es coherente con la teoría del forrajeo óptimo. Por tanto, nuestras anécdotas pueden indicar que los pingüinos ejercerán una mayor cantidad de energía cuando los rendimientos sean mayores. Este comportamiento, y los comentados anteriormente, implican que las aves pueden atender a los retos específicos que presenta cada tipo de presa. Además, los pingüinos papúa pueden hacer un seguimiento de la disponibilidad de presas potenciales dentro de su área de distribución si se tiene en cuenta el “efecto de paso de los depredadores”. Este mecanismo es impulsado por el movimiento del depredador como consecuencia de los ataques fallidos, y sugiere que un depredador podría distribuir el riesgo en muchos sitios de caza para manejar el comportamiento de la presa, beneficiando la ingesta de energía a largo plazo del depredador.

Aunque nuestro estudio destaca una interacción depredador-presa para los pingüinos papúa en una sola localidad, el uso de registradores de cámara a bordo de los animales proporcionó una clara evidencia de que donde hay presas fácilmente disponibles, éstas pueden no ser necesariamente el objetivo del depredador. Por lo tanto, aunque el krill antártico no puede defenderse como el krill de la langosta, nuestro estudio proporciona una idea de por qué puede haber un desajuste entre la distribución de los depredadores y las presas que se observa en los pingüinos papúa en otros lugares. Las implicaciones de nuestro estudio son que consideraciones como la capacidad de las presas para evitar la depredación y el grado en que el depredador y la presa interactúan cuando están relativamente cerca, deben tenerse en cuenta al caracterizar los sistemas marinos dinámicos. Por lo tanto, hay que tener cuidado con la simplificación excesiva de los estudios tróficos que implican a los depredadores superiores marinos porque podemos llegar a conclusiones ingenuas al relacionar los parámetros demográficos o la distribución, así como la composición dietética de los depredadores, con la disponibilidad y la abundancia de las presas.

Etica

Permiso de investigación: Departamento de Planificación Ambiental de las Islas Malvinas (R17/2011 y R13/2012). Ética de los animales: Comité de Ética de la Universidad Metropolitana Nelson Mandela (ALL-SCI-ZOO-014).

Accesibilidad a los datos

Los datos en bruto y la información adicional se subieron como material suplementario electrónico y en el repositorio Dryad (http://dx.doi.org/10.5061/dryad.5247q).

Contribuciones de los autores

J.M.H., A.T. y P.P. concibieron el estudio. J.M.H., D.S., A.S. y P.P. obtuvieron la financiación. J.M.H., D.S. y A.S. realizaron el trabajo de campo. J.M.H. y A.T. analizaron los datos. J.M.H. escribió el artículo con la aportación de todos los autores.

Intereses contrapuestos

Declaramos que no tenemos intereses contrapuestos.

Financiación

Subvenciones: Rufford Small Grants Foundation (subvención nº 12372-1), John Cheek Trust, Falkland Islands Environmental Planning Department y Nelson Mandela Metropolitan University Research Capacity Department. Estipendios adicionales: Fundación Nacional de Investigación de Sudáfrica.

Notas a pie de página

El material complementario electrónico está disponible en línea en https://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.4183355.