Butler aloitti valmennusuransa alma mater -joukkueessaan vuonna 1990, jossa hän valmensi linjapuolustajia ja laajensi myöhemmin rooliaan kattamaan puolustuspäät ja erikoisjoukkueet vuoteen 1997 mennessä. Hän oli yllättävän 3-4-puolustusjärjestelmän arkkitehti, joka johti Memphisin järkyttävään voittoon vuonna 1996 kuudennesta Tennessee Volunteersista, jota johti nuorempi pelinrakentaja Peyton Manning. Sen jälkeen hän siirtyi Arkansas Stateen vuonna 1998 puolustuksen koordinaattoriksi ja linjapuolustajien valmentajaksi.
Hänen debyyttinsä ammattilaisvalmentajana tapahtui vuonna 1999 laajentuneen Cleveland Brownsin linjapuolustajien valmentajana. Hän oli ainoa apuvalmentaja, joka säilyi vuonna 2001 tapahtuneen henkilöstövaihdoksen jälkeen, ja valmensi seuraavat kaksi kautta Butch Davisin alaisuudessa, mentoroiden laajennusjoukkueen historian ensimmäistä Pro Bowl -valintaa, linjapuolustaja Jamir Milleriä.
Butler siirtyi Pittsburgh Steelersiin vuonna 2003 linjapuolustajien valmentajaksi. Hän on ollut keskeisesti ohjaamassa Steelersin maineikkaan linebacking-joukkueen kehitystä. Hänen linebacker-kokemuksensa auttoi Steelersiä johtamaan johdonmukaisesti NFL:ää juoksupuolustuksessa, kokonaispuolustuksessa ja säkityksissä vuosina 2004-2012. Butler on vaikuttanut Pro Bowl -linjapuolustajien Joey Porterin, James Farriorin, Lawrence Timmonsin, LaMarr Woodleyn ja James Harrisonin kehittymiseen. Erityisesti Harrison kehittyi Butlerin johdolla varaamattomasta harjoitusjoukkueen linjapuolustajasta NFL:n vuoden puolustuspelaajaksi.
Butleria pidettiin kaksitoista vuotta kestäneen toimikautensa aikana Steelersin linjapuolustajien valmentajavalmentajana kunnioitetun Dick LeBeaun puolustuksen koordinaattorin paikan perillisehdokkaana. LeBeaun irtisanouduttua Butler ylennettiin puolustuksen koordinaattoriksi 13. tammikuuta 2015. Steelersin puolustus parani huomattavasti Butlerin ensimmäisellä kaudella, sillä se kasvatti säkkien määrää edelliskaudesta 33:sta 48:aan, lisäsi torjuntojaan 21:stä 30:een, vähensi päästettyjä pisteitä 4:llä per peli ja johti NFL:ää punaisen alueen torjunnoissa.