Abstract

Las relaciones entre epibiontes y basibiontes pueden tener efectos positivos y negativos en los dos organismos implicados, que van de menor a mayor intensidad. Las lapas de la especie Lottia pelta se encuentran comúnmente con dos especies de algas que crecen en su espalda, Ulva lactuca y Acrosiphonia spp. Investigaciones anteriores han demostrado que los basibiontes (organismo del sustrato) y los epibiontes (organismo que crece en la superficie) tienen interacciones complejas que pueden ser positivas, negativas o neutras. Se utilizó un transductor de fuerza y un canal para medir las fuerzas de arrastre experimentadas por una lapa a distintas velocidades del agua. La presencia de cualquiera de las epífitas aumentó significativamente el arrastre de la lapa. La acrosifonía produjo un mayor efecto de arrastre que la U. lactuca, aumentando la fuerza sustancialmente. Cuando se dejaron caer en un tanque, las lapas con crecimiento de algas aterrizaron con el pie hacia abajo con mucha más frecuencia que las lapas sin crecimiento de algas. Acrosiphonia spp. tuvo un efecto mayor que Ulva lactuca. Por último, las lapas en el túnel de viento con crecimiento de algas (especialmente la Acrosiphonia) tenían temperaturas corporales más frías que las lapas sin crecimiento de algas. En conclusión, los efectos sobre el basibionte de esta relación resultaron ser tanto positivos como negativos.

1. Introducción

En el medio intermareal rocoso, el espacio primario es a menudo un recurso limitante. Debido a ello, muchos organismos han desarrollado una estrategia vital consistente en crecer en la superficie de otro organismo. El basibionte (organismo del sustrato) y el epibionte (organismo que crece en la superficie) suelen tener complejas asociaciones interespecíficas directas e indirectas. Los efectos de los epibiontes sobre el basibionte pueden tener consecuencias positivas, neutras o negativas.

Los efectos mecánicos del crecimiento epizoótico son especialmente preocupantes para el basibionte en un sistema marino. Los efectos hidrodinámicos de los epibiontes han sido bien estudiados en una serie de sistemas epibionte-basibionte. Los epibiontes pueden aumentar el arrastre y la elevación en entornos con un flujo de agua elevado, como las zonas intermareales barridas por las olas. El Mytilus byssus recibe un aumento de 2 a 6,7 veces en el estrés inducido por las fuerzas de arrastre de las algas epibióticas . Las algas epibióticas sobre los mejillones Mytilus aumentan el desprendimiento durante las tormentas, independientemente del tamaño de las algas . De hecho, el desprendimiento de mejillones debido a las algas puede ser más importante que la depredación en ciertos sistemas.

Los efectos hidrodinámicos sobre el basibionte no son los únicos posibles impactos negativos de los organismos epizoóticos. En Littorina littorea, por ejemplo, la presencia de percebes que crecen en la concha provoca un aumento del volumen y del peso del caracol y una disminución de la velocidad de locomoción y del rendimiento reproductivo . El aumento del volumen de la concha es de especial importancia hidrodinámica; el aumento del volumen de la concha por la presencia de epibiontes en otro molusco, el mejillón Mytilus, puede dar lugar a un aumento de las posibilidades de desprendimiento .

Un sistema que no ha sido estudiado directamente es la relación entre las lapas intermareales de la especie Lottia pelta (Rathke, 1833) que se encuentran en la zona intermareal rocosa y el crecimiento de algas verdes epizoicas, en particular el crecimiento de Acrosiphonia spp (J. Agardh, 1846) y Ulva lactuca (Linnaeus, 1753). En la isla de San Juan, incluso en regiones donde el espacio no es un recurso limitante, el crecimiento de las lapas es común en lugares como Cattle Point y Dead Man’s Bay (observación personal). Los posibles costes relacionados con la hidrodinámica son de especial interés, ya que la investigación sobre el crecimiento epizoico ha mostrado efectos negativos como el desprendimiento y el aumento de las fuerzas de arrastre. Se realizaron tres experimentos para analizar los costes y beneficios de estas relaciones.

Se hipotetizó que el crecimiento epizoico llevaría a un aumento significativo de las fuerzas de arrastre en el caparazón de la lapa, resultando en un impacto negativo para la lapa, pero que también hay posibles beneficios para la lapa. Cuando las lapas se desprenden, el epibionte algal puede servir de paracaídas (un mecanismo basado en el arrastre), enderezando al animal mientras cae por la columna de agua hacia el fondo marino. Dado que la reinserción del pie es un paso crítico en la supervivencia de una lapa desprendida, el paracaídas tiene el potencial de aliviar el impacto negativo al aumentar las fuerzas hidrodinámicas sobre la lapa . Otro posible beneficio es que el crecimiento de algas epizoóticas podría reducir el aumento de la temperatura corporal interna de las lapas cuando están expuestas a la luz y al viento. Esto es importante porque el estrés inducido por el calor en una lapa puede conducir a la desecación y a la muerte. Estos tres posibles efectos se comprobaron mediante experimentos de laboratorio. Aunque dos de los tres aspectos investigados aquí son estáticos, cabe destacar la importancia del estrés térmico a raíz del cambio climático.

2. Materiales y Métodos

2.1. Hipótesis del paracaídas

Se recogieron 24 lapas en Cattle Point, Isla de San Juan, WA, doce con Acrosiphonia spp. y doce con U. lactuca creciendo epizoicamente en sus conchas. Se midió la longitud, anchura, altura y masa húmeda de cada lapa. La masa húmeda de las algas se midió después de extraerlas del caparazón de la lapa. El rango de longitud aproximado de las algas utilizadas fue de 3 a 10 cm. No se controló el tamaño de las algas adheridas; se mantuvo con las mismas cantidades que se recogieron en el campo. La masa de algas entre las dos especies se midió después del experimento para comprobar si había diferencias significativas entre las especies. Las mediciones de masa se hicieron con una balanza de 1/100 gramos.

En Friday Harbor Labs se utilizó un tanque circular de 0,5 m de profundidad y 0,5 m de radio para dejar caer las lapas. Las lapas se mantuvieron en tanques de agua de mar corriente durante tres días antes de ser utilizadas en el experimento. Cada lapa se mantuvo justo por debajo de la superficie del agua y se dejó caer en una de las tres posiciones: pie abajo, pie arriba o de lado. Se realizaron cinco caídas por cada posición y se registró el número de aterrizajes con los pies hacia abajo para obtener la posición media de aterrizaje de cada lapa con cada orientación de caída, que era la proporción de aterrizajes con los pies hacia abajo respecto al número total de caídas. Todas las lapas se limpiaron de todo el crecimiento epizoótico y se repitió el procedimiento de caída para cada lapa limpia.

Se realizaron pruebas de contingencia en todos los datos de los paracaídas porque los datos no se ajustaban a los supuestos de la prueba ANOVA. Los datos no eran normales, consistiendo en su mayoría en 0 s y 100 s. Se utilizó un ANOVA de una vía para observar el efecto de la orientación inicial de las lapas con U. lactuca, que produjo datos lo suficientemente normales como para cumplir los supuestos de la prueba (a diferencia de las lapas con Acrosiphonia). Todas las pruebas de ANOVA se realizaron utilizando JMP (SAS, 2007). Se realizó la prueba de Student de 2 colas para comparar la masa de las algas por especie y determinar si la masa media estaba relacionada con la especie. La prueba de Student se realizó porque sólo se encontraron dos especies de algas que crecían epizoicamente en las conchas en el campo en los dos sitios de recolección.

2.2. Fuerzas de arrastre Fuerzas de arrastre

Se recogieron 20 lapas adicionales en Cattle Point, Isla de San Juan, WA, diez con Acrosiphonia y diez con U. lactuca creciendo epizoicamente en sus conchas. Las conchas de las lapas se limpiaron de tejido corporal y se llenaron de epoxi con un perno de montaje perpendicular. El perno se utilizó para fijar la lapa a un transductor de fuerza montado a ras de la pared de un canal de recirculación (0-3 m/s; sección de trabajo de 0,15 m × 0,15 m × 0,30 m); véase Boller y Carrington 2006 para una descripción detallada. El arrastre (en Newtons) se registró utilizando el software LabVIEW 8.6 (Austin, TX) para cada una de las ocho velocidades del agua (0,2, 0,7, 1,2, 1,7, 2,2 y 2,7 m/s). Se recogieron los datos y se calculó la media de las mediciones para cada velocidad. Posteriormente se eliminaron las algas de los caparazones de las lapas y se repitieron las mediciones de arrastre en el caparazón limpio.

Para calcular la fuerza en Newtons por cm2, se hicieron estimaciones del área de la lapa frente al flujo de agua. El área fue un valor estimado que se determinó midiendo la altura y la anchura de la concha y luego utilizando la fórmula del área de un triángulo para obtener la superficie de la concha orientada hacia delante. Luego, la fuerza registrada se dividió por este número. Esto se hizo para normalizar el aumento de las fuerzas de arrastre que se producen debido a las diferencias en el tamaño de las conchas de las lapas utilizadas. Se realizó un ANOVA de medidas repetidas de 3 vías para probar los efectos de la presencia de un epibionte, las especies de algas y la velocidad del agua. Se utilizó un análisis de regresión lineal para comparar la masa de las algas con la fuerza de arrastre a una velocidad del agua determinada de 1,71 m/s, la velocidad máxima a la que se recogieron datos de todas las lapas con todas sus algas iniciales (algunas U. lactuca fueron arrancadas en el canal). Los datos de arrastre del canal se analizaron mediante un ANCOVA factorial de tres vías con especies de algas (Acrosiphonia, U. lactuca), presencia de epibiontes (con epibiontes o sin ellos) y velocidad del agua como efectos principales y el área de la sección transversal de la lapa como covariable. Se realizó una regresión no lineal para crear un modelo que estimara las fuerzas de arrastre más allá de las capacidades del canal. Se calcularon las fuerzas mínimas y máximas para extraer una lapa, 2 N y 25 N, para determinar la velocidad del agua necesaria para desalojar una lapa sólo por fuerzas de arrastre. Estos valores de fuerza provienen de la investigación sobre Cellana tramoserica (Holten, 1802), una lapa diferente debido a que no se ha realizado ningún trabajo de fuerza específico sobre L. pelta . Se hizo una prueba de Student de 2 colas para comparar la masa de las algas y determinar si la masa media de las algas variaba según la especie.

2.3. Se recogieron diez lapas de la Bahía del Hombre Muerto, en la Isla de San Juan, WA, cinco con Acrosiphonia y cinco con U. lactuca. Las lapas fueron sacadas de sus conchas con una cuchara. Las conchas se rellenaron con epoxi Z-Spar con termopares insertados y se colocaron en un túnel de viento. Las lapas rellenas de Z-Spar coinciden con las temperaturas internas reales del cuerpo de la lapa con una correlación media de 0,99 0,01 . La temperatura se midió cada 20 segundos con un registrador de datos (CSI 21X, Logan, UT) durante 5 horas. La velocidad del túnel de viento fue de 0,3 m/s y la intensidad de la luz estuvo en el rango de 700-800 vatios/m2 en todo el túnel. Las conchas de calamar y las algas se sumergieron en agua de mar corriente durante 12 horas antes de colocarlas en el túnel de viento. El sustrato fue colocado en un ángulo de 40 grados con respecto a la mesa de nivel.

La temperatura del aire dentro del túnel de viento fue registrada durante el curso del experimento con un datalogger expuesto porque la temperatura del aire no fue controlada directamente. Cada lapa pasó dos veces por el experimento del túnel de viento. Para el primer experimento, las lapas se colocaron en el túnel de viento con sus algas aún adheridas, tal y como se recogieron en el campo. Al final del primer experimento, las conchas de las lapas se limpiaron de todo el material de algas y se colocaron en el mismo túnel de viento con los mismos ajustes de velocidad y luz. En el transcurso de las dos pruebas de cinco horas, la temperatura del aire para los controles y los experimentos comenzó cerca de 18°C y terminó cerca de 26°C. Esto ocurrió durante ambas pruebas, creando condiciones idénticas para ambos recorridos, independientemente de que la temperatura no se controlara en el laboratorio. Los datos de temperatura del túnel de viento se analizaron mediante un ANOVA factorial de tres vías con especies de algas (Acrosiphonia, U. lactuca), presencia de epibiontes (con epibiontes o sin ellos) y tiempo como efectos principales. Se realizó la prueba de Student de 2 colas para comparar la masa de las algas por especie y determinar si la masa media estaba relacionada con la especie.

3. Resultados

3.1. Hipótesis del paracaídas

La presencia de Acrosiphonia o U. lactuca tuvo un efecto altamente significativo en la orientación del aterrizaje de las lapas (Figura 1, , ). Aunque ambas especies de algas facilitaron el aterrizaje de las lapas en posición vertical, hubo diferencias entre ellas en la fuerza de este efecto (, ). La masa media de las algas no fue significativamente diferente (, ). En concreto, las lapas con Acrosiphonia aterrizaron con el pie hacia abajo >98% de las veces, independientemente de la orientación inicial de la lapa que se hundía (Figura 1). La presencia de U. lactuca también tuvo un efecto sobre la orientación del aterrizaje (, ), pero fue menos consistente (Figura 1). A diferencia de la Acrosiphonia, la orientación inicial de las lapas con U. lactuca sí supuso una diferencia (, , Figura 1). En las pruebas ANOVA realizadas con los datos de la U. lactuca, se observaron diferencias significativas entre las gotas con los pies hacia abajo en comparación con las gotas con los lados () y las gotas con los pies hacia abajo en comparación con las gotas con los pies hacia arriba (). Las gotas que comienzan con los pies hacia abajo tienen más probabilidades (95% de las veces) de aterrizar con los pies hacia abajo que en las otras orientaciones (63% para los lados y 55% para los pies hacia arriba). La comparación de las orientaciones de inicio de lado y de pie arriba mostró que no eran diferentes en la frecuencia con la que aterrizaban con los pies hacia abajo (). La orientación de inicio no tuvo efecto en el grupo de acrosifonía (Figura 1). Casi siempre aterrizaron con los pies hacia abajo, independientemente de la orientación de inicio. Sin crecimiento epizoico, las lapas rara vez se posan con el pie hacia abajo. Cabe señalar que la distancia y el tiempo para alcanzar la orientación de pie abajo fueron mínimos; desde la liberación, una lapa que comenzaba en la orientación de pie arriba giraba a pie abajo en cuestión de unos pocos centímetros.

Figura 1

Porcentaje de ensayos en los que la lapa aterrizó con el pie abajo en el fondo del tanque cuando se dejó caer desde las tres orientaciones iniciales. Los datos son la media de la desviación estándar.

3.2. Fuerzas de arrastre

La presencia del epibionte aumentó significativamente el arrastre (Tabla 1, Figura 2). La fuerza de este efecto difiere entre las especies de algas; la Acrosiphonia causó un mayor aumento del arrastre que la U. lactuca. La masa de las algas también tuvo un efecto significativo sobre el arrastre (). La masa media de las algas no fue significativamente diferente entre las especies (). Se registró una relación positiva y lineal entre la masa de las algas y el arrastre a una velocidad del agua de 1,71 m/s (, ). Sin embargo, cuando se excluyó la lapa más grande (que también tenía la mayor biomasa de algas), la relación se debilitó (, ). La velocidad del agua por la presencia de epífitas mostró una interacción significativa (Tabla 1); lo que indica que el aumento del arrastre con la velocidad de la corriente se vio afectado por la presencia, la masa y la especie de las algas epibióticas (Figura 2). La interacción de 3 vías de la velocidad del agua con las especies de algas con la presencia de epífitas también fue significativa (Tabla 1); Acrosiphonia tuvo un efecto proporcionalmente mayor a velocidades más altas cuando se comparan las fuerzas de arrastre de las lapas antes y después de la eliminación de las algas en comparación con el efecto observado con U. lactuca (Figura 3).

Fuente de variación df MS Especies 1 0.36 11,80 0,0016 Epífito 1 0,50 16,60 0,0003 Velocidad 6 1.60 4,45 <0,0001 Especie × epífita 1 0.16 5,26 0,0280 Velocidad × especie 6 0.70 3,28 0,0140 Velocidad × epífita 6 0.70 3,26 0,0148 Velocidad × especie × epífita 6 0.53 2,48 0,0480

Tabla 1

Análisis RM-ANCOVA de las fuerzas de arrastre de las lapas por cm2 de caparazón.

Figura 2

Fuerza de arrastre por cm2 del área de la sección transversal del caparazón que siente la lapa al aumentar la velocidad del agua. Los datos son las medias de las desviaciones estándar.

Figura 3

Diferencia media entre la fuerza de arrastre de una lapa individual antes y después de la eliminación del crecimiento de algas. Los datos son la media de la desviación estándar.

Los modelos de regresión no lineal predicen una disminución media del 68% en la velocidad del agua necesaria para desalojar una lapa relajada con Acrosiphonia sólo por las fuerzas de arrastre, mientras que una lapa sujeta mostró una disminución del 28% en la velocidad del agua necesaria para desalojar la lapa (Tabla 2). El desprendimiento de las lapas desnudas sujetadas y de las lapas con U. lactuca sólo se produciría con fuerzas de oleaje superiores a 30 m/s. También se predijo que las fuerzas de arrastre de las velocidades máximas teóricas del agua de 20 m/s tendrían incrementos más sustanciales con el crecimiento de las algas Acrosiphonia que con U. lactuca (Tabla 3). Las velocidades máximas teóricas del agua son velocidades previstas experimentadas in situ que permiten determinar los valores máximos de la fuerza de arrastre. Dos lapas con U. lactuca creciendo en ellas perdieron todas sus algas antes de alcanzar la velocidad máxima de la prueba, lo que puede indicar una ocurrencia más temporal de esta especie de algas.

Con Acrosiphonia Acrosiphonia removida Con Ulva Ulva removida Lima pinzada 28.9 37,0 51,4 39,4 Lapa relajada 4,7 7,9 9,3 9.6

Tabla 2

Velocidades del agua (m/s) necesarias para generar un arrastre suficiente para desalojar una lapa sujeta (25 N para extraer) y relajada (2 N para extraer). Los valores se predicen a partir de la extrapolación de un modelo de regresión no lineal.

Con acrosifonía Acrosifonía eliminada Con Ulva Ulva eliminada Fuerzas de arrastre máximas 20.46 13,16 8,61 11,09

Tabla 3

Fuerzas de arrastre máximas previstas experimentadas por las lapas con y sin epibiontes a una velocidad del agua de 20 m/s (velocidad máxima teórica del agua). Las fuerzas están en Newtons.

3.3. Experimento de temperatura

La presencia del epibionte causó una reducción significativa en el aumento de la temperatura interna de las lapas (Figura 4, Tabla 3). Sin embargo, la fuerza de este efecto de reducción fue dependiente de la especie, Acrosiphonia mantuvo a las lapas más frías que U. lactuca (Tabla 4). Esto puede deberse a la presencia de una cantidad significativamente mayor de Acrosiphonia en las lapas recogidas (). Las diferencias de temperatura media entre las lapas con y sin algas también mostraron que la Acrosiphonia tenía un mayor impacto en la temperatura de las lapas, pero este patrón no apareció hasta después de una hora en el túnel de viento (Figura 5).

Figura 4

Temperatura interna de las lapas en función del tiempo en el túnel de viento. Se registraron diferencias mínimas hasta que se acercó la marca de una hora. Los datos son la desviación estándar.

Figura 5

Diferencia de temperatura media (desviación estándar media) entre las lapas antes y después de haberles quitado los epibiontes. La Ulva y la Acrosiphonia parecen tener un efecto de enfriamiento similar hasta pasada una hora.

Durante los primeros 45 minutos hubo diferencias mínimas de temperatura entre las lapas con y sin algas (Figura 4). A medida que aumentaba el tiempo en el túnel de viento, también lo hacía el efecto de tener un crecimiento epizoótico de algas (Tabla 4, Figura 4). La interacción de 3 vías del tiempo con las especies de algas con la presencia de epífitas también fue significativa (Tabla 4), indicando que una carga de Acrosiphonia causaba proporcionalmente más enfriamiento en relación con las lapas limpias a medida que pasaba el tiempo que una carga de U. lactuca. La presencia de la epífita y el tipo de especie de epífita tuvieron un mayor efecto sobre la temperatura neta a medida que pasaba el tiempo.

4. Discusión

4.1. Costes y beneficios de las algas epizoicas

Se encontraron distintos costes y beneficios de la asociación entre lapas y Acrosiphonia y U. lactuca de crecimiento epizoico. Tener un mechón de Acrosiphonia o de U. lactuca aumenta la posibilidad de que una lapa aterrice con el pie hacia abajo si se desprende. Aterrizar con los pies hacia abajo es importante porque las lapas son incapaces de enderezarse si aterrizan boca abajo (observación personal). La acrosifonia actuó como un mejor “paracaídas” que la U. lactuca; sólo en dos de los 180 ensayos aterrizaron con el pie hacia arriba, independientemente de la orientación inicial. Cabe señalar que una sola concha recogida con U. lactuca aterrizó con el pie hacia abajo después de la eliminación de las algas en raras ocasiones y casi únicamente cuando comenzó en posición de pie hacia abajo. Parece que alguna variación natural en la forma de la concha de la lapa puede ser beneficiosa, pero esto no se observó lo suficiente en este estudio para concluir más especulaciones. Este resultado apoya la hipótesis de que puede haber un beneficio al tener un crecimiento epizoico de algas. Sin embargo, el desprendimiento real por parte de las lapas en el campo es probablemente raro, al menos por causas hidrodinámicas. El movimiento de las lapas durante la marea alta y el aumento de la acción de las olas es mínimo, lo que reduce el riesgo de desprendimiento inducido por la hidrodinámica. Los depredadores también pueden provocar desprendimientos. Los cangrejos suelen depredar las lapas intentando separar el margen de la concha del sustrato, y otros intentos de depredar las lapas provienen de las aves. Cuando los depredadores no tienen éxito, la lapa puede quedar sin adherirse del todo y ser susceptible de desprenderse, o el pie puede estar dañado, lo que dificulta su sujeción. También hay que tener en cuenta que los intentos de depredación pueden dejar un efecto permanente en la morfología de la concha a través de cicatrices . Sin embargo, en términos de depredación, las algas que crecen epizoicamente pueden actuar como una forma de cripsis. La cripsis es la capacidad de un organismo para evitar ser detectado por otros organismos. Es posible, aunque no se midió en este estudio, que las algas que cubren la concha dificulten la detección más que la exposición abierta a lo largo de la pared rocosa.

La acrosifonía tiene un impacto relativamente grande en la cantidad de fuerzas de arrastre que experimentan las lapas, particularmente a velocidades de agua más altas. En algunos casos, causó un aumento del triple de la resistencia en relación con las lapas que no estaban adornadas. Así, en términos de arrastre, la U. lactuca es la especie de alga con menor coste para la lapa, con un aumento del arrastre de sólo 0,1 N/cm2 de media. En el campo, las fuerzas de arrastre pueden llegar a ser críticas para las lapas. Están sometidas a fuerzas de oleaje superiores a 20 m/s, casi diez veces las fuerzas de oleaje medidas en este estudio. Incluso en entornos en los que el desprendimiento no es una preocupación importante, las fuerzas de arrastre más elevadas podrían suponer un coste sustancialmente mayor para el movimiento de las lapas. Las lapas sujetan el sustrato con una intensidad proporcional a las fuerzas que intentan desalojar la lapa . Por lo tanto, una lapa con crecimiento epizoico puede estar ejerciendo constantemente más energía cuando se sujeta al sustrato. También hay que tener en cuenta que los riesgos de desprendimiento no se minimizan por la forma de la concha de la lapa, ya que las especies y los individuos varían mucho de la concha teóricamente perfecta en términos de hidrodinámica . Hay que reconocer una limitación de este estudio y de los modelos, y es que las mediciones de arrastre se hicieron en un entorno de corriente continua en contraposición a un sistema barrido por las olas.

Aunque tanto la U. lactuca como la Acrosiphonia redujeron el aumento total de la temperatura corporal de las lapas expuestas a las fuerzas del sol y del viento, la Acrosiphonia fue mucho más efectiva. La Acrosiphonia epizoica mantuvo la temperatura corporal de las lapas a un nivel más bajo (en 6°C) que el que se produciría en ausencia de las algas después de una hora, y las propias algas retuvieron el agua lo suficiente como para permitir que este efecto de enfriamiento persistiera durante al menos cinco horas. La U. lactuca tuvo un efecto similar a corto plazo, pero su impacto de enfriamiento disminuyó rápidamente porque se desecó más rápidamente que la Acrosiphonia. Cabe señalar que, aunque no se midió el contenido de agua, al final del periodo de exposición, la U. lactuca estaba completamente seca, mientras que la Acrosiphonia permanecía húmeda al tacto. Por ello, el efecto de enfriamiento puede verse directamente afectado por la frecuencia con la que se produce la saturación de agua de las algas, que dependería de la ubicación de la lapa con respecto a las zonas de salpicaduras y la exposición general al sol. Esto puede haber sido a mayores cantidades de masa algal de Acrosiphonia que de U. lactuca. La desecación es de particular importancia en términos del comportamiento de forrajeo de las lapas y de la forma del caparazón. Los viajes de forrajeo de las lapas se optimizan desde el punto de vista del comportamiento para minimizar el tiempo fuera de su cicatriz de origen, la ubicación en la pared de la roca a la que a menudo regresan antes de la retirada de la marea, para evitar la desecación y la depredación. Los intentos de minimizar las tensiones térmicas también pueden observarse en las variaciones de las proporciones de la forma del caparazón. Los modelos de balance térmico también han demostrado que la temperatura corporal de las lapas puede predecirse en función de la temperatura del aire exterior. Por lo tanto, las futuras temperaturas del aire más cálidas asociadas con el futuro cambio climático pueden aumentar las tasas de mortalidad de las lapas debido a la desecación.

4.2. La variación ambiental conduce a una variación en el detrimento y beneficio de los epibiontes

La especie de algas que proporcionaría el mayor beneficio a la lapa probablemente varía con el hábitat. Las lapas en zonas de alta exposición al oleaje tendrían un alto coste de convivencia con el crecimiento de las algas debido a las fuerzas de arrastre. En este tipo de hábitat el crecimiento epizoico de la Acrosiphonia puede suponer un coste especialmente alto. El coste adicional de la epibiosis se ha medido con Littorina littorea, donde los caracoles tuvieron una disminución del 35% en la tasa de crecimiento . Sin embargo, si la exposición a las olas o los intentos de depredación provocan un desprendimiento, la especie de alga más ventajosa sería la que permitiera a la lapa posarse con los pies en el sustrato. Si la lapa es volteada o golpeada lateralmente, la U. lactuca no va a funcionar como paracaídas en algunas circunstancias, como se ve por el hecho de que promedia el aterrizaje con los pies hacia abajo sólo la mitad de las veces. En estas circunstancias, la Acrosiphonia puede ser un mejor epibionte. En cuanto al estrés por desecación y la temperatura corporal, ninguna de las especies de algas tiene un impacto si la exposición al aire es breve. Sin embargo, a medida que aumenta el tiempo de exposición, el beneficio de la Acrosiphonia se hace más evidente. En la región de la isla de San Juan, WA, las mareas vivas del mediodía durante el verano hacen que este efecto de desecación sea importante. Debido a estas relaciones, el balance de los efectos positivos y negativos del epibionte va a depender del hábitat de la lapa.

En conclusión, U. lactuca puede ser la especie algal más ventajosa como epibionte si las velocidades de las olas son altas, el desprendimiento es bajo, y la exposición al sol y al viento es baja o de corta duración. La acrosifonía es probablemente mejor si las velocidades de las olas son bajas, las posibilidades de desprendimiento son altas y la exposición al sol y al viento es alta o de larga duración.

Hay muchos otros aspectos de la relación lapa-alga que aún deben ser evaluados. Por ejemplo, la masa extra del alga puede hacer que la velocidad de arrastre de la lapa disminuya o que aumenten las posibilidades de desprendimiento. Si este fuera el caso, el comportamiento de búsqueda de alimento podría cambiar debido a la dificultad de desplazamiento. Una menor cantidad de alimento conduciría a un menor crecimiento o a una reducción de la producción reproductiva, lo que se ha demostrado en anteriores investigaciones sobre epibiontes y basibiontes en caracoles. Las fuerzas de elevación también pueden causar un estrés físico significativo para la lapa junto con las fuerzas de arrastre . La medición de la sustentación podría dar una visión más completa de los costes energéticos del movimiento y de la evitación del desprendimiento. Otra dinámica que no se ha explorado aquí es la posibilidad de aumentar o disminuir la depredación. Investigaciones anteriores sobre el cangrejo Emerita analoga descubrieron que el crecimiento del epibionte de las algas aumentaba la depredación, posiblemente debido a los efectos negativos sobre el tiempo de excavación y a la mayor visualización por parte de los depredadores.

Las interacciones epibionte-basibionte son complejas; los efectos considerados aquí son sólo una parte de un panorama mucho más amplio. Tomar estos efectos de un solo organismo y considerar los efectos e implicaciones a nivel de la población de ese organismo, como las cifras de abundancia y densidad, son de particular interés. Esta ampliación permitiría que la investigación pasara de los efectos fisiológicos de un individuo a los efectos en toda la comunidad. Estos posibles efectos en toda la comunidad podrían arrojar luz sobre la importancia de la epibiosis para un ecosistema en su conjunto. En última instancia, la especie epibionte más deseable es probablemente dependiente del contexto para todos los organismos que se enfrentan a esta interacción y la investigación adicional puede ayudar a mejorar nuestra comprensión del costo neto / beneficio de las diferentes especies epibionte entre los diferentes hábitats.

Conflicto de intereses

El autor declara que no hay ningún conflicto de intereses en relación con la publicación de este trabajo.

Agradecimientos

Se agradece a Emily Carrington por el uso de su laboratorio de flujo, así como la orientación y la asistencia con el proyecto, Kevin Britton-Simmons y Megan Dethier para la experiencia estadística y una buena cantidad de ayuda en la preparación y la retroalimentación, Carrie Craig para la ayuda en la creación del túnel de viento, y Laura Elsberry para la entrada de datos. Hay que dar las gracias a su actual director de tesis, Kefyn Catley, por la ayuda en la redacción y la publicación. Hay que agradecer a todos los demás en Friday Harbor Labs por el apoyo moral y por hacer que el día a día allí sea un sueño hecho realidad. La financiación fue proporcionada por los Laboratorios Friday Harbor de la Universidad de Washington, el rector de la Universidad de Washington y la dotación para estudiantes Mary Gates.