Introduktion

Studier i den marina världen som fokuserar på rovdjurs- och bytesrelationer står inför utmaningen att samtidig provtagning av både rovdjursarter av högre trofinivå och deras bytesdjur ofta är logistiskt och ekonomiskt svårt. Ett vanligt tillvägagångssätt är därför att använda proxies för bytestillgänglighet, varvid nivån av fokus på rovdjurs- och bytesrelationer relaterar till användningen av olika livsmiljökomponenter inom hemområdet (tredje ordningens urval, ). Detta har uppnåtts med hjälp av teknik som djurburna spårningsanordningar och antingen trålar eller akustisk övervakning för att undersöka rovdjurs- respektive bytesdistribution . Medan vissa studier har visat att det finns överensstämmelse mellan rovdjurens och bytesdjurens utbredning, har andra studier inte gett några entydiga resultat när det gäller att relatera rovdjurens demografiska parametrar, utbredning och kostsammansättning till tillgången och rikedomen av bytesdjur . I en nyligen genomförd studie följdes till exempel två pingvinarter (Adélie- (Pygoscelis adeliae) och gentoo (Pygoscelis papua) pingviner) med hjälp av Argos-satellitmärken och tids- och djupregistrerare, och man fick fram en nästan realtidsfördelning av bytesfält med hjälp av autonoma undervattensfarkoster. Eftersom det inte fanns uppgifter om krillaggregation för varje dykning av pingvinen kunde forskarna inte fullt ut avgöra om täta eller diffusa aggregationer av antarktisk krill (Euphausia superba) eller artspecifika pingvinbeteenden var orsaken till den observerade vertikala segregationen mellan pingvinarter . Detta innebär att in situ-studier som kan ge empiriska bevis på individnivå, om den faktiska anskaffningen av födoämnen från dem som finns tillgängliga på den platsen (val av fjärde ordningen) , i hög grad bör öka vår förståelse av ett rovdjurs födosöksekologi.

Intrinsikala faktorer, inklusive varierande energibehov i samband med självförsörjning och reproduktion, och extrinsikala faktorer, såsom antipredatorbeteende som används av målarter av bytesdjur, är kända för att påverka bytesvalet hos marklevande rovdjur . När det gäller marina dykande rovdjur, t.ex. pingviner, finns det dock begränsad kunskap om hur både rovdjur och byte kan påverka fångstframgången . Dessutom har pingviner ansetts vara vaktposter för havsmiljön, och olika havsfågelrelaterade proxies, t.ex. beteendemässiga och demografiska mätningar, kan potentiellt indikera tillståndet i havsmiljön . Det finns därför ett trängande behov av att bättre förstå beteendemässiga interaktioner mellan sjöfåglar och deras bytesdjur och den roll som dessa rovdjur på högre trofinivå kan spela som provtagare av arter på medelhög till lägre trofinivå.

För att förstå samspelet mellan rovdjur och bytesdjur krävs det helst direkta observationer, vilket nu är möjligt för pingviner på grund av framstegen med djurburna kameraloggare . Egenskaperna hos gentoo pingviners födosöksbeteende, särskilt det faktum att de gör relativt korta födosöksresor, gör dem till en väl lämpad studieart för kamerauppsättningar. Nyligen genomförda koststudier på Falklandsöarna, baserade på analyser av maginnehållet, visade att varje fågel vanligtvis äter konsekvent under en resa på samma bytesdjur vid en viss koloni och under en viss häckningsperiod . Dessutom är gentoo pingviner i första hand dagaktiva, kustnära födosökare som sällan reser längre än 30 km från sin häckningskoloni . Även om videokameror har en begränsad inspelningskapacitet bör därför de bilder som erhålls ge värdefulla insikter om deras allmänna födosöksbeteende. Syftet med den här studien var därför att förstå finskaliga samspel mellan rovdjur och bytesdjur för gentoo pingviner på Falklandsöarna, med hjälp av djurburna kameraloggare. Dessutom utvecklar vi ett allmänt tillämpbart, gratisprotokoll som är skalbart i andra studier som kräver detaljerad annotering och tolkning av stora mängder videodata.

Material och metoder

Vi studerade gentoo pingviners födosöksbeteende under bevakningsperioden för kycklinguppfödning i december 2013. Trettioåtta fåglar provtogs från två kolonier på Falklandsöarna, Bull Roads (BR) (52,3096° S, 59,3896° V) och Cow Bay (CB) (51,4288° S, 57,8703° V), var och en med cirka 1236 respektive 1821 häckande par (figur 1). Vi valde dessa kolonier eftersom fåglarna avgår och återvänder från havet genom att använda en enda plats, och kolonierna ligger över 500 meter från strandlinjen. Därför kunde fåglarna fångas in utan att störas vid kolonin. Vid båda kolonierna avgår fåglarna vanligtvis tidigt på morgonen (05.00-07.00) för en födosökstur. De kameror som användes i studien kunde spela in i upp till 90 minuter och började spela in i samma ögonblick som de slogs på. Därför fångades vuxna fåglar medan de var på väg till havet. Vi valde ut fåglar som hade en synlig yngelplats och tecken på att sitta på ett bo. Ett viktigt tecken var att leta efter nedsmutsade fåglar eftersom bon vanligtvis byggdes av material från buskage, diddle-dee (Empetrum rubrum), på torfig jord. Dessutom innebar den nära närheten mellan fåglar inom en koloni ofta att en häckande individ skulle bli nedsmutsad av närliggande fåglar. Under utplaceringen av instrumentet fick fåglarna ett unikt märke på bröstfjädrarna för att de skulle kunna identifieras när de återvände från havet, med hjälp av en grön, tillfällig, vattentät vaxmarkör (ROTO.STIK, Sheepman Supply Co.). Vi återfångade fåglarna efter en enda födosökstur genom att hålla en kontinuerlig bevakning av utgångspunkten från havet fram till kl. 23.00 varje dag. Vid återfångsten avlägsnades anordningarna, fåglarna vägdes och näbblängd och näbbdjup registrerades. Vi sökte senare efter provtagna fåglar i kolonin baserat på deras unika märke, vilket gjorde att vi kunde bekräfta häckningsstatusen.

Kamerautplaceringarna skedde som en del av en pågående studie där fåglarna var utrustade med en: CEFAS G5 tids- och djupregistrerare (TDR; CEFAS Technology Ltd, Lowestoft, UK), CatTraQ GPS-loggare (Catnip Technologies) och en anpassad vattentät Replay XD 1080 HD-kamera (Stable Imaging Solutions, LLC, USA) (elektroniskt tilläggsmaterial, figur S1). Enheterna var inställda på att spela in med 1 s intervall, 1 min intervall respektive 30 bilder per sekund. Den kumulativa massan av enheterna var 172,7 g, vilket motsvarade ≈2,7 % av de instrumenterade fåglarnas massa och ≈6 % av fåglarnas tvärsnittsarea. Enheterna fästes på fåglarna med hjälp av överlappande lager av vattentät självhäftande TESA®-tejp (Beiersdorf, AG, GmbH, Hamburg, Tyskland), med tejpens ändar förseglade med cyanoakrylatlim (Loctite 401®). Genom att säkra enheterna på detta sätt säkerställs att fjäderdräkten inte blir fläckig när enheten avlägsnas.

Ett standardprotokoll för annotering och kvantifiering av videodata från djurburna kameraloggare finns ännu inte. Därför har vi utvecklat ett protokoll med hjälp av gratisprogram. För det första konverterade vi video från .MOV till .AVI med MPEG Streamclip (v. 1.2) , så att videon för det andra kunde kommenteras med Solomon Coder (v. 16.06.26) . Vi registrerade 11 huvudkategorier av observationer (detaljerade i det elektroniska tilläggsmaterialet). Specifikt för den här studien är de kategorier som rör bytesdjur samt intra- och interspecifika interaktioner. Dessutom registrerades fågelns orientering i vattenpelaren, baserat på fysiska egenskaper (havsyta/havbotten) och de skiftande ljusintensitetsnivåerna, som var uppenbara när fågeln steg upp eller sjönk ner. När fåglarna födosökte längs havsbotten registrerade vi också om fåglarna använde sig av uppåt- eller nedåtriktade slag med huvudet vid försök till bytesfångst (APC). Det var inte alltid möjligt att avgöra om bytena konsumerades eller inte. Därför definierade vi en APC som det klart avgränsade ögonblick då en fågel aktivt höjer och slår med huvudet mot bytesobjektet fram till det ögonblick då huvudet återvände till ett neutralt läge, efter det att fågeln antingen lyckats fånga objektet eller inte.

Bytets storlek uppskattades genom att jämföra den med pingvinens näbbstorlek i det ögonblick då bytet låg intill näbben, vilket begränsar effekten av okänt avstånd som skulle kunna förvirra denna mätning. Uppskattningen av bytesstorleken gjorde det möjligt för oss att kategorisera bytena både efter typ och bred storleksklass (t.ex. små kontra stora). När bytena var samlade noterade vi om de var löst eller tätt samlade. Lösa ansamlingar karakteriserades som sådana där det fanns uppenbart utrymme mellan bytesföremålen och där man tydligt kunde se igenom ansamlingen under hela den tid som fågeln närmade sig. Tätt samlade bytesdjur kännetecknades av att det inte fanns något uppenbart utrymme mellan bytesdjuren och att man inte kunde se igenom samlingen under fågelns närmande. I linje med vårt gratisprotokoll använde vi anpassade koder i R 3.1.2 för att från de kommenterade videofilerna fastställa inspelningens varaktighet, antalet APC:er och vilken orientering fåglarna uppträdde i samt antalet interaktioner med artfränder och heterospecifika. Vi extraherade unika beteendehändelser (stillbilder) efter bildnummer med hjälp av gratisprogrammet FFmpeg (v. N-82324-g972b358) .

Data från TDR- och GPS-enheter bearbetades som en del av den pågående studien, vilket gjorde det möjligt att visualisera var längs födosöksvägen filmsekvenser spelades in. Specifikt bearbetades data från TDR-enheter med paketet “diveMove” . GPS-data filtrerades först för felaktiga platser med hjälp av funktionen speedfilter (“trip”-paketet, ), baserat på algoritmen av McConnell et al. , när den genomsnittliga transithastigheten mellan dem var större än 8 km h-1 . Dessutom resulterar pingvinernas dykande natur i intermittenta positionsbestämningar. Därför bearbetades de filtrerade uppgifterna med hjälp av en kontinuerlig korrelerad slumpmässig gångmodell (implementerad i paketet “crawl”, ) för att generera den mest sannolika vägen som en fågel använder, genom simulering av 100 möjliga spår. De filtrerade uppgifterna matchades med kameraanteckningarna med hjälp av funktionen “interp1” i paketet “signal” . Eftersom data från de tre enheterna var känsliga för klockdrift, anpassades data visuellt med hjälp av tillägget Ethographer i IGOR Pro (WaveMetrics, Inc.) .

Data presenteras som medelvärde och standardavvikelse, om inget annat anges. I det elektroniska tilläggsmaterialet finns kameraanteckningar och R-skript från studien . Dessutom ger vi också ett stegvis exempel på programvaruanvändning, exempeldatafiler och anpassat R-skript, som också visar hur man slår samman data från flera taggar.

Resultat

Vi erhöll lämpligt filmmaterial från 14 och 17 fåglar vid BR respektive CB, vilket gav sammanlagt 35,6 h filmmaterial som spelades in från början av födosöksresorna (figur 1). I de övriga fallen återfanns inte tre fåglar trots en veckas kontinuerlig observation av fåglar efter utplaceringen. Vi misstänker därför att det rör sig om icke-födda fåglar eftersom gentoo pingviner som vakar över ungar sällan födosöker under flera dagar innan de återvänder till boet . De övriga fyra fåglarna återfanns, men kom i vattnet först efter det att kamerorna hade slutat registrera. I genomsnitt spelades de första 69 (±12,6) minuterna av en tur in och alla fåglar, utom en, hade APC:er inom videoinspelningen.

APC:erna innebar att man födosökte på sju olika bytesdjurstyper, med i genomsnitt 52 (0-284, median/intervall) och sammanlagt 1932 individuella APC:er som identifierades för varje fågel respektive för alla fåglar (elektroniskt tilläggsmaterial, film S1, visar exempel på varje bytesdjurstyp som observerades under APC:er). De sju typerna av bytesdjur som deltog i APC:erna var bland annat hummerkrill (n = 599, Munida spp.), små fiskar (n = 375, troligen unga klipptorskar, antingen Patagonotothen tessellata eller Patagonotothen ramsayi, mindre än 30-40 mm fiskstandardlängd (nosspets till bakre änden av den sista ryggkotan)), större fiskar (n = 4, oidentifierade, mer än 70 mm fiskstandardlängd) och vuxna bläckfiskar (n = 4, troligen patagonska bläckfiskar (Doryteuthis gahi)). Vi observerade också 78 APC på två oidentifierbara föremål (föremål 1, n = 27; föremål 2, n = 51) och 872 APC där fåglarna visade den för APC karakteristiska huvudslagsrörelsen, men inget byte kunde observeras. Det är troligt att majoriteten av dessa 872 APC:er också var för småfiskar eller möjligen, men mindre troligt, för groddjuret Themisto gaudichaudii, baserat på tidigare koststudier i regionen och den liknande karakteristiska rörelsen för huvudslaget när småfiskar definitivt observerades (J. M. Handley 2014, personlig observation).

Fåglarna verkade inte jaga vare sig hummerkrill eller småfiskar och simmade på ett enhetligt sätt och använde snabba slag med huvudet för att fånga byten som fanns inom deras bana. När fåglarna uppenbarligen missade dessa byten (n = 109) verkade de inte avvika från sin kurs utan fortsatte att simma jämnt. Detta stod i kontrast till de större bläckfiskarna och fiskarna, där det var tydligt att fåglarna förföljde bytet. Dessa större objekt påträffades dock sällan (n = 8).

Baserat på fåglarnas orientering som framgick av kamerafilmerna födosökte fåglarna i första hand när de steg uppåt, följt i nästan lika stor utsträckning av födosök i vattenkolumnen där orienteringen var oklar (pelagiskt födosök) eller med uppåtriktade slag med huvudet när de födosökte längs havsbottnen (tabell 1). När det gäller hummerkrill fanns det dessutom relativt få APC:er när de födosökte längs havsbotten (n = 9), trots tydliga bevis i 64 separata händelser där hummerkrill fanns på havsbotten. En händelse betraktades från det ögonblick då en fågel började simma över en sektion av havsbotten som innehöll hummerkrill tills sektionen avslutades, och varje händelse varade i genomsnitt 2,3 s (0,17-31,4 s, median/intervall) (elektroniskt tilläggsmaterial, film S1). APC på hummerkrill skedde snarare främst genom att fåglarna attackerade enskilda individer medan de steg upp eller födosökte pelagiskt (tabell 1).

Det fanns 29 händelser, som involverade 10 olika fåglar, där vi observerade enskilda hummerkrill som undvek att bli fångade genom att aktivt försvara sig med sin tång (figur 2; elektroniskt tilläggsmaterial, film S2). Fem fåglar stötte också på svärmar av hummerkrill (n = 44) under sin födosökstur. Sexton av dessa svärmar såg ut att vara löst aggregerade, och i dessa fall födosökte fåglarna från periferin. En fågel simmade direkt in i en löst aggregerad svärm och fångade hummerkrill. När det gäller de övriga 28 svärmarna, där hummerkrill såg ut att vara tätt samlad, gick fåglarna mot svärmarna men födosökte inte från svärmarna (figur 3; elektroniskt tilläggsmaterial, film S3).

Det fanns inga tecken på att fåglarna jagade bytesdjur i samarbete (t.ex.t.ex. mer än en pingvin som födosöker på samma bytesplats), eftersom fåglar från båda kolonierna hade försumbara interaktioner (procentuell andel av restiden), både med artfränder (BR = 0,43 %, CB = 3,66 %) och med andra pingvinarter (BR = 0 %, CB = 0,13 %). När interaktioner förekom verkade de antingen vara tillfälliga möten där den berörda fågeln antingen ignorerade andra individer eller följde dem kort (elektroniskt tilläggsmaterial, film S4).

Diskussion

Vi ger, såvitt vi vet, det första beviset på en minskad födosöksframgång för pingviner som kan tillskrivas två taktiker som bytesdjur använder sig av för att motverka rovdjur: aktivt försvar från enskilda individer, och gruppbildning. Detta belyser en försiktighet när det gäller studier av marina rovdjur som utgår från ett direkt samband mellan den relativa tillgången på bytesdjur och kostsammansättningen. Således, som ofta har erkänts i terrestra system, måste man ta hänsyn till det sammanhang i vilket byte och rovdjur befinner sig .

En viktig aspekt i biologiska studier är taggpåverkan. För pingviner finns det blandade resultat när det gäller i vilken grad fåglarna påverkas, antingen neutralt eller negativt . Baserat på vindtunnelförsök där man undersöker dragkraft på olika arter är det tydligt att många aspekter bör beaktas när man tittar på effekten av en tagg på ett dykande marint rovdjur, t.ex. taggens tvärsnittsarea, genomsnittlig simningshastighet, metoder för att fånga bytesdjur och varaktighet för utplacering av taggen . Även om vi inte direkt mätte effekterna av märkena på beteendet hos individerna i vår studie, förväntar vi oss därför att effekterna av märkena på fåglarna och deras förmåga att fånga byten är försumbara av följande skäl: (i) den typiska bytesfångstmetoden för gentoo pingviner innebar inte att fåglarna aktivt förföljde bytet; samma typ av byte som lätt observeras i koststudier; (ii) även när gentoo pingviner aktivt förföljde bytet, observerade vi att de lyckades fånga stora bläckfiskar som krävde förföljelse; och (iii) märkena sattes bara ut under en enda födosöksresa, vilket minimerar eventuella långtidseffekter på konditionen.

Aggregationen av hummerkrill i svärmar verkade ha en inverkan på om gentoo pingviner fångade dessa bytesdjur eller inte. Aggregerade bytesdjur kan minska känsligheten för predation genom utspädning av angrepp, ökad allmän vaksamhet, gemensamt försvar och förvirring av rovdjur . Det är en utmaning att reda ut vilken eller vilken kombination av dessa mekanismer som kan driva svärmningsbeteendet hos hummerkrill. Eftersom fåglarna vanligtvis riktade in sig på enskilda hummerkrillar eller på dem som befann sig i utkanten av svärmar som inte var lika tätt samlade, ger detta samspel mellan pingviner och svärmar av hummerkrillar stöd för att dessa rovdjur påverkas av kollektivt försvar och förvirringseffekten. Förvirringseffekten uppstår när ett bytesbeteende begränsar en rovdjurs förmåga att urskilja bytesdjur från tätt packade grupper som utgör en större visuell barriär, vilket har dokumenterats för en rad olika rovdjur, t.ex. ryggradslösa djur, fiskar och andra fåglar . Nyligen bekräftade de första in situ-observationerna från afrikanska pingviner (Spheniscus demersus) detta, eftersom fiskar som skiljdes från svärmen med största sannolikhet fångades av fåglarna .

Vad gäller det gemensamma försvaret, även om vi inte kunde observera detta direkt från videofilmerna, så innebär de attacker som observerades från enskilda hummerkrillar att det är troligt att varje svärm utgörs av flera hummerkrillar som försvarar sig mot attacker. Därför måste fåglarna överväga avvägningen mellan den kortsiktiga energivinsten och den möjliga långsiktiga minskningen av födosökseffektiviteten om fågeln skulle bli skadad. För många arter där individer har drabbats av subletala skador från bytesdjur är dessa individer ofta begränsade till att fånga suboptimala bytesdjur med nettoeffekten minskad kondition . Det är uppenbart att den metod som gentoo pingviner använder för att fånga hummerkrill och de flesta bytesdjur, som innebär att de angriper enskilda föremål underifrån, bidrar till att minimera hanteringstiden och fånga bytesindividerna innan de hinner orientera sig i en defensiv position. Detta kan ytterligare förklara varför fåglarna sällan attackerade hummerkrill på havsbotten. Dessa individer kan förmodligen försvara sig bättre med tanke på deras orientering och även storlek, eftersom större vuxna individer vanligtvis samlas på havsbotten .

För att övervinna bytesdjurens försvarsförmåga och öka chansen att hitta ett byte i en skola eller svärm använder sig rovdjur ofta av en kooperativ jaktstrategi . Även om gruppfödning har observerats av gentoo pingviner på antarktiska platser , visade kamerafilmen att detta inte var fallet för gentoo pingviner på Falklandsöarna. För andra pingvinarter tyder varierande uppgifter på att fåglarna kan söka föda individuellt eller i samarbete . Även för de arter som visar att de samarbetar vid födosök kan de dock vara mer framgångsrika när de enbart söker efter aggregerade byten. Detta verkar stå i kontrast till en situation där sammansättningar av flera arter som angriper grupperade byten ökar varje individs födosöksframgång . I dessa studier kunde man dock inte ta hänsyn till bytesdjurens försvarsförmåga. Därför förstärker vår studie att bytesdjurens förmåga att undvika predation, och huruvida rovdjur födosöker ensamma eller kooperativt, måste beaktas när man utforskar bredare aspekter som rör dynamiken mellan rovdjur och bytesdjur .

Noterbart är att fåglarna inte avvek från sin allmänna simriktning när de missade hummerkrill eller småfiskar. Fåglarna jagade dock aktivt efter de åtta större bytesföremålen, vilket kan tyda på att deras beteende är förenligt med teorin om optimalt födosökande . Våra anekdoter kan alltså tyda på att pingviner anstränger sig mer när avkastningen är större. Detta beteende, och de beteenden som diskuteras ovan, innebär att fåglarna kan vara uppmärksamma på de specifika utmaningar som varje bytestyp innebär. Dessutom kan gentoo pingviner hålla koll på potentiella bytestillgångar inom sitt hemområde om man beaktar “predator-pass-along-effekten” . Denna mekanism drivs av rovdjursförflyttning som en följd av misslyckade attacker och tyder på att ett rovdjur kan sprida risken över många jaktplatser för att styra bytesbeteendet, vilket gynnar rovdjurets långsiktiga energiintag.

Men även om vår studie belyser ett samspel mellan rovdjur och bytesdjur för gentoo pingviner på endast en plats, gav användningen av djurburna kameraloggare tydliga bevis för att när det finns lättillgängliga bytesdjur, är det inte nödvändigtvis dessa som är måltavlor för rovdjuret. Även om Antarktis krill inte kan försvara sig på samma sätt som hummerkrill, ger vår studie en inblick i varför det kan finnas en obalans mellan rovdjurs- och bytesdistribution som observerats för gentoo pingviner på andra platser. Konsekvenserna av vår studie är att överväganden som bytesdjurens förmåga att undvika predation och graden av samverkan mellan rovdjur och bytesdjur när de befinner sig relativt nära varandra måste beaktas när man karakteriserar dynamiska marina system. Därför måste man vara försiktig med att förenkla trofiska studier som involverar marina toppredatorer, eftersom vi kan komma fram till naiva slutsatser när vi relaterar demografiska parametrar eller fördelning, liksom rovdjurens kostsammansättning, till tillgången och rikedomen av bytesdjur .

Etik

Forskningstillstånd: Falklandsöarnas miljöplaneringsavdelning (R17/2011 och R13/2012). Djuretik: Nelson Mandela Metropolitan University Ethics Committee (ALL-SCI-ZOO-014) .

Datatillgänglighet

Rådata och ytterligare information laddas upp som elektroniskt tilläggsmaterial och i Dryad repository (http://dx.doi.org/10.5061/dryad.5247q) .

Författarnas bidrag

J.M.H., A.T. och P.P. utformade studien. J.M.H., D.S., A.S. och P.P. har anskaffat finansiering. J.M.H., D.S. och A.S. utförde fältarbete. J.M.H. och A.T. analyserade data. J.M.H. skrev artikeln med bidrag från alla författare.

Kompletterande intressen

Vi förklarar att vi inte har några konkurrerande intressen.

Finansiering

Bidrag: Rufford Small Grants Foundation (bidrag nr 12372-1), John Cheek Trust, Falklandsöarna Environmental Planning Department och Nelson Mandela Metropolitan University Research Capacity Department. Ytterligare stipendier: National Research Foundation of South Africa.

Fotnoter

Elektroniskt tilläggsmaterial finns online på https://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.4183355.