Introduction

Studies in het mariene rijk die zich richten op predator-prooi relaties worden geconfronteerd met de uitdaging dat gelijktijdige bemonstering van zowel predatorsoorten van hogere trofische orde als hun prooidieren vaak logistiek en financieel moeilijk is. Een gangbare aanpak is dan ook het gebruik van proxy’s voor de beschikbaarheid van prooien, waarbij de mate van aandacht voor de predator-prooi relatie wordt gerelateerd aan het gebruik van verschillende habitatcomponenten binnen het leefgebied (selectie van de derde orde, ). Dit is bereikt door gebruik te maken van technologie, zoals traceerapparaten voor dieren en trawlnetten of akoestische monitoring, om de verspreiding van predatoren en prooien te onderzoeken. Hoewel in sommige studies overeenstemming is gevonden tussen de verspreiding van predatoren en prooidieren, hebben andere studies onovertuigende resultaten opgeleverd bij het relateren van demografische parameters, de verspreiding en de voedselsamenstelling van predatoren aan de beschikbaarheid en de overvloed van prooidieren. Bijvoorbeeld, een recente studie volgde twee pinguïnsoorten (Adélie (Pygoscelis adeliae) en gentoo (Pygoscelis papua) pinguïns) met Argos satelliet tags en tijd-diepte recorders, en verkreeg bijna real-time verspreiding van prooi velden met behulp van autonome onderwater voertuigen. Omdat er niet voor elke pinguïnduik gegevens beschikbaar waren over de verzameling van krill, konden de onderzoekers niet volledig bepalen of dichte of diffuse verzamelingen van Antarctisch krill (Euphausia superba), of soort-specifieke gedragingen van pinguïns, de oorzaak waren van de waargenomen verticale segregatie tussen de pinguïnsoorten. Dit betekent dat in situ studies die empirisch bewijs kunnen leveren op individueel niveau, over de eigenlijke aankoop van voedsel uit de op die plaats beschikbare items (vierde-orde selectie), ons begrip van de foerageer-ecologie van een predator sterk zouden moeten verbeteren.

Intrinsieke factoren, waaronder variabele energetische vereisten geassocieerd met zelfonderhoud en voortplanting, en extrinsieke factoren, zoals anti-predator gedrag toegepast door prooidiersoorten, zijn bekend om de prooiselectie bij terrestrische predatoren te beïnvloeden. Voor mariene duikende roofdieren, zoals pinguïns, is er echter beperkte kennis over hoe zowel het roofdier als de prooi het succes van de vangst kunnen beïnvloeden. Bovendien worden pinguïns beschouwd als schildwachten van het mariene milieu, met verschillende zeevogel-gerelateerde proxies, zoals gedrags- en demografische metingen, die mogelijks de toestand van het mariene milieu kunnen aangeven. Daarom is er een dringende nood aan een beter begrip van de gedragsinteracties tussen zeevogels en hun prooi, en de rol die deze roofdieren van het hoogste trofische niveau kunnen spelen als samplers van soorten van het midden tot lagere trofische niveau.

Inzicht in de interacties tussen roofdier en prooi vereist idealiter directe observatie, wat nu haalbaar is voor pinguïns dankzij de vooruitgang in camera-loggers. De kenmerken van het foerageergedrag van ezelspinguïns, meer bepaald het feit dat ze relatief korte foerageertochten ondernemen, maken hen tot een geschikte soort voor camera-observatie. Recente dieetstudies op de Falklandeilanden, gebaseerd op maaginhoudsanalyses, toonden aan dat elke vogel zich tijdens een reis consequent voedt met dezelfde prooidieren in een bepaalde kolonie en tijdens een bepaalde broedperiode. Bovendien zijn ezelspinguïns voornamelijk dagactieve, kust voedselzoekers, die zelden verder dan 30 km van hun broedkolonie reizen. Hoewel videocamera’s dus maar een beperkte opnamecapaciteit hebben, zouden de verkregen beelden toch een waardevol inzicht moeten geven in hun algemeen foerageergedrag. Het doel van deze studie was het begrijpen van predator-prooi interacties voor ezelspinguïns op de Falklandeilanden, gebruik makend van camera-loggers. Bovendien ontwikkelen we een breed toepasbaar, gratis protocol, schaalbaar in andere studies die gedetailleerde annotatie en interpretatie van grote hoeveelheden video data vereisen.

Materiaal en methodes

We bestudeerden het foerageergedrag van ezelspinguïns tijdens de waakperiode van kuikenopfok in december 2013. Achtendertig vogels werden bemonsterd uit twee kolonies op de Falklandeilanden, Bull Roads (BR) (52.3096° Z, 59.3896° W) en Cow Bay (CB) (51.4288° Z, 57.8703° W), met elk ongeveer 1236 en 1821 broedparen, respectievelijk (figuur 1). Wij kozen deze kolonies omdat de vogels op één enkele plaats vertrekken en terugkeren uit zee, en omdat de kolonies meer dan 500 m van de kustlijn verwijderd zijn. Daardoor konden de vogels zonder verstoring in de kolonie worden gevangen. In beide kolonies vertrekken de vogels meestal vroeg in de ochtend (05.00-07.00 uur) voor een foerageertocht. De camera’s die voor de studie werden gebruikt, konden tot 90 minuten opnemen en begonnen met opnemen zodra ze werden aangezet. Daarom werden volwassen vogels gevangen terwijl ze op weg waren naar zee. We kozen vogels met een zichtbaar broedsel en tekenen dat ze op een nest zaten. Een belangrijk teken was het zoeken naar vervuilde vogels, aangezien de nesten meestal werden gebouwd van struikgewas, diddle-dee (Empetrum rubrum), op veenachtige grond. Bovendien betekende de nabijheid van vogels binnen een kolonie vaak dat een nestelend individu werd bevuild door vogels in de buurt. Tijdens het uitzetten van de instrumenten kregen de vogels een uniek merkteken op de borstveren, zodat ze bij terugkeer uit zee konden worden geïdentificeerd, met behulp van een groene, tijdelijke, watervaste wasstift (ROTO.STIK, Sheepman Supply Co.). Na een enkele foerageertocht werden de vogels teruggevangen door het punt waar ze de zee verlieten voortdurend in de gaten te houden, tot 23.00 uur dagelijks. Na de vangst werden de apparaten verwijderd, de vogels gewogen, en de snavellengte en snaveldiepte genoteerd. Later werd aan de hand van een uniek merkteken gezocht naar de bemonsterde vogels in de kolonie, wat ons toeliet de broedstatus te bevestigen.

De camera-opstellingen vonden plaats als onderdeel van een lopende studie waarbij vogels werden uitgerust met een: CEFAS G5 tijd-diepterecorder (TDR; CEFAS Technology Ltd, Lowestoft, UK), CatTraQ GPS-logger (Catnip Technologies) en aangepaste waterdichte Replay XD 1080 HD-camera (Stable Imaging Solutions, LLC, USA) (elektronisch aanvullend materiaal, figuur S1). Apparaten werden ingesteld om op te nemen met een interval van 1 s, 1 min intervallen en 30 frames per seconde, respectievelijk. De cumulatieve massa van de apparaten was 172,7 g, goed voor ≈2,7% massa van de geïnstrumenteerde vogels en ≈6% van de dwarsdoorsnede van de vogels. De apparaten werden aan de vogels bevestigd met overlappende lagen watervast klevend TESA®-tape (Beiersdorf, AG, GmbH, Hamburg, Duitsland), waarbij de uiteinden van het tape met cyanoacrylaatlijm (Loctite 401®) werden dichtgeplakt. Beveiliging eenheden op deze manier zorgt ervoor dat het verenkleed wordt achtergelaten onaangetast na apparaat removal.

Een standaard protocol voor de annotatie en kwantificering van videogegevens afkomstig van dier-borne camera loggers bestaat nog niet. Dus ontwikkelden we een protocol met behulp van freeware. Ten eerste hebben we video geconverteerd van .MOV naar .AVI met MPEG Streamclip (v. 1.2) , zodat, ten tweede, video kon worden geannoteerd met Solomon Coder (v. 16.06.26) . Wij registreerden 11 hoofdcategorieën van waarnemingen (gedetailleerd in het elektronisch aanvullend materiaal). Specifiek voor deze studie zijn de categorieën die betrekking hebben op prooi, en intra- en interspecifieke interacties. Verder werd de oriëntatie van de vogel in de waterkolom genoteerd, gebaseerd op fysieke kenmerken (zeeoppervlak/zeebodem) en de veranderende lichtintensiteitsniveaus, die duidelijk werden wanneer de vogel opsteeg of daalde. Wanneer de vogels op de zeebodem foerageerden, werd ook genoteerd of de vogels hun kop naar boven of naar beneden staken tijdens pogingen om een prooi te vangen (APC). Het was niet altijd mogelijk te bepalen of de prooi al dan niet werd opgegeten. Daarom definieerden we een APC als het duidelijk waarneembare moment waarop een vogel actief zijn kop opheft en naar de prooi slaat, tot het moment waarop de kop weer in een neutrale positie terugkomt, nadat de vogel de prooi met succes heeft gevangen of niet.

De prooigrootte werd geschat door deze te vergelijken met de grootte van de pinguïnsnavel op het moment dat de prooi zich naast de snavel bevond, zodat het effect van onbekende afstand die deze meting zou kunnen verstoren, beperkt wordt. De schatting van de prooigrootte liet ons toe de prooien te categoriseren volgens type en grootte (bv. klein versus groot). Wanneer prooien geaggregeerd waren, noteerden we of de aggregaties losjes of dicht geclusterd waren. Losse groeperingen werden gekarakteriseerd als die met duidelijke ruimte tussen de prooien en waar men duidelijk door de groep heen kon kijken gedurende de gehele periode dat de vogel naderde. Strak geaggregeerde prooien werden gekarakteriseerd als prooien die geen duidelijke ruimte tussen de prooien hadden en waar men niet door de aggregatie heen kon kijken tijdens het naderen van de vogel. In overeenstemming met ons freeware protocol gebruikten we aangepaste codes in R 3.1.2 om uit de geannoteerde videobestanden de opnameduur, het aantal APC’s en de oriëntatie waarin de vogels voorkwamen, en het aantal interacties met soortgenoten en heterospecifieke dieren te bepalen. We extraheerden unieke gedragsgebeurtenissen (stilstaande beelden) per framenummer, met behulp van de freeware FFmpeg (v. N-82324-g972b358).

Gegevens van TDR- en GPS-apparaten werden verwerkt als onderdeel van de lopende studie, waardoor zichtbaar kon worden gemaakt van waar op het foerageerpad de opnamen afkomstig waren. Meer specifiek werden de gegevens van TDR-apparaten verwerkt met het pakket ‘diveMove’. GPS gegevens werden eerst gefilterd voor foutieve locaties met behulp van de speedfilter functie (‘trip’ pakket, ), gebaseerd op het algoritme van McConnell et al. , wanneer de gemiddelde doorvoersnelheid groter was dan 8 km h-1 . Bovendien resulteert de duikende aard van pinguïns in intermitterende positiebepalingen. Daarom werden de gefilterde gegevens verwerkt met behulp van een continu-tijd gecorreleerd random walk model (geïmplementeerd in het ‘crawl’ pakket, ) om het meest waarschijnlijke pad te genereren dat door een vogel wordt gebruikt, door simulatie van 100 mogelijke sporen. De gefilterde gegevens werden gematcht met de camera-annotaties met behulp van de functie “interp1” van het pakket “signal”. Omdat de gegevens van de drie apparaten gevoelig waren voor klokdrift, werden de gegevens visueel uitgelijnd met behulp van de Ethographer-extensie in IGOR Pro (WaveMetrics, Inc.).

De gegevens worden gepresenteerd als gemiddelde en standaardafwijking, tenzij anders vermeld. Het elektronisch aanvullend materiaal bevat de camera annotaties en R script van de studie. Verder geven we een stapsgewijs voorbeeld van het gebruik van de software, voorbeeld databestanden en aangepaste R script, dat ook laat zien hoe de gegevens van meerdere tags samen te voegen.

Resultaten

We verkregen geschikte beelden van 14 en 17 vogels op BR en CB, respectievelijk, wat een totaal van 35,6 uur beeldmateriaal dat werd opgenomen vanaf het begin van foerageertochten (figuur 1). In de overige gevallen werden drie vogels niet teruggevangen, ondanks een week ononderbroken observatie van de vogels na het uitzetten. We vermoeden dat dit niet-broeders waren, omdat ezelspinguïns die kuikens bewaken zelden meerdere dagen foerageren alvorens naar het nest terug te keren. De andere vier vogels werden teruggevangen, maar kwamen pas in het water nadat de camera’s gestopt waren met opnemen. Gemiddeld werden de eerste 69 (±12.6) minuten van een reis opgenomen en alle vogels, op één na, hadden APC’s binnen de video-opname.

APC’s betroffen het foerageren op zeven verschillende prooitypes, met een gemiddelde van 52 (0-284, mediaan/bereik) en een totaal van 1932 individuele APC’s die werden geïdentificeerd voor elke vogel en over alle vogels, respectievelijk (elektronisch aanvullend materiaal, film S1, toont voorbeelden van elk prooitype waargenomen tijdens APC’s). De zeven prooitypen die bij de APC’s betrokken waren, omvatten kreeft krill (n = 599, Munida spp.), kleine vissen (n = 375, waarschijnlijk jonge rotskabeljauw, ofwel Patagonotothen tessellata of Patagonotothen ramsayi, minder dan 30-40 mm vis standaard lengte (punt van de snuit tot achterste einde van de laatste wervel)), grotere vissen (n = 4, niet geïdentificeerd, meer dan 70 mm vis standaard lengte) en volwassen inktvis soorten (n = 4, waarschijnlijk Patagonische inktvis (Doryteuthis gahi)). Wij hebben ook 78 APC’s waargenomen op twee niet-geïdentificeerde voorwerpen (voorwerp 1, n = 27; voorwerp 2, n = 51) en 872 APC’s waarbij de vogels de karakteristieke kopstekende beweging van een APC vertoonden, maar geen prooidier kon worden waargenomen. Het is waarschijnlijk dat het merendeel van deze 872 APC’s ook voor kleine vissen of mogelijk, maar minder waarschijnlijk, de amfipode, Themisto gaudichaudii waren, op basis van eerdere dieetstudies in de regio en de vergelijkbare karakteristiek in kopstootbeweging wanneer kleine vissen definitief werden waargenomen (J. M. Handley 2014, persoonlijke waarneming).

Vogels leken noch kreeft krill, noch kleine vissen na te jagen en zwommen op een uniforme manier met gebruikmaking van snelle kopstoten om prooien te vangen die binnen hun traject aanwezig waren. Wanneer de vogels deze prooien duidelijk misten (n = 109), leken ze niet van hun koers af te wijken en zwommen ze gelijkmatig verder. Dit in tegenstelling tot de grotere pijlinktvissen en vissen, waarbij het duidelijk was dat de vogels de prooi achtervolgden. Deze grotere prooien werden echter zelden aangetroffen (n = 8).

Gebaseerd op de oriëntatie van de vogels die uit de camerabeelden blijkt, voedden de vogels zich voornamelijk terwijl ze opstegen, bijna in gelijke mate gevolgd door het voeden in de waterkolom waar de oriëntatie onduidelijk was (pelagisch foerageren) of met opwaartse slagen van de kop tijdens het foerageren op de zeebodem (tabel 1). Bovendien waren er voor kreeftkrill relatief weinig APC’s tijdens het foerageren op de zeebodem (n = 9), ondanks duidelijke aanwijzingen in 64 afzonderlijke gebeurtenissen waarbij kreeftkrill op de zeebodem aanwezig was. Een gebeurtenis werd beschouwd vanaf het moment dat een vogel begon te zwemmen over een deel van de zeebodem met kreeft krill, tot het einde van de sectie, en elke gebeurtenis duurde gemiddeld 2,3 s (0,17-31,4 s, mediaan / range) (elektronisch aanvullend materiaal, film S1). APC’s op kreeft krill gebeurden voornamelijk door vogels die individuele individuen aanvielen terwijl ze opstegen of pelagisch foerageerden (tabel 1).

Er waren 29 gevallen, waarbij 10 verschillende vogels betrokken waren, waar we individuele kreeftkrill zagen die vangst ontweek door zich actief te verdedigen met hun nijptang (figuur 2; elektronisch aanvullend materiaal, film S2). Vijf vogels troffen tijdens hun foerageerreis ook zwermen kreeftkrill aan (n = 44). Zestien van deze zwermen leken losjes gegroepeerd te zijn, en in deze gevallen voerden de vogels vanaf de periferie. Eén vogel zwom direct in een losjes gegroepeerde zwerm en ving kreeftkrill. Bij de andere 28 zwermen, waarin het kreeftenkrill dicht opeengepakt leek, gingen de vogels er wel op af, maar voedden zich niet met de zwermen (figuur 3; elektronisch aanvullend materiaal, filmpje S3).

Er waren geen aanwijzingen dat de vogels coöperatief op hun prooi joegen (b.v.Meer dan één pinguïn foerageert op dezelfde prooiplaats), want de vogels van beide kolonies hadden verwaarloosbare interacties (percentage van de reistijd), zowel met soortgenoten (BR = 0,43%, CB = 3,66%) als met andere pinguïnsoorten (BR = 0%, CB = 0,13%). Wanneer interacties voorkwamen, bleken het toevallige ontmoetingen te zijn, waarbij de betreffende vogel ofwel andere individuen negeerde, ofwel hen kort volgde (electronisch aanvullend materiaal, film S4).

Discussie

Voor zover wij weten, leveren wij het eerste bewijs van een vermindering in het foerageersucces van pinguïns te wijten aan twee anti-predator tactieken die door prooien gebruikt worden: actieve verdediging door individuen, en groepsvorming. Dit wijst op een voorzichtigheid voor studies van mariene roofdieren die uitgaan van een direct verband tussen de relatieve prooibeschikbaarheid en de samenstelling van het voedselpakket. Dus, zoals vaak erkend in terrestrische systemen, moet rekening gehouden worden met de context waarin prooi en roofdier zich bevinden.

Een belangrijke overweging in biologerende studies is het tag effect. Voor pinguïns zijn er gemengde resultaten over de mate waarin vogels worden beïnvloed, neutraal of negatief. Gebaseerd op windtunneltesten, waarbij de luchtweerstand van verschillende soorten werd onderzocht, is het duidelijk dat men rekening moet houden met verschillende aspecten van het effect van een merk op een duikend roofdier, zoals de doorsnede van het merk, de gemiddelde zwemsnelheid, de vangstmethode en de duur van de plaatsing van het merk. Hoewel we de effecten van merktekens op het gedrag van de individuen in onze studie niet rechtstreeks hebben gemeten, verwachten we dat de effecten van merktekens op de vogels, en hun vermogen om prooien te vangen, verwaarloosbaar zullen zijn, en wel om de volgende redenen (i) de typische methode om prooien te vangen door ezelspinguïns houdt niet in dat de vogels de prooi actief achtervolgen; hetzelfde type prooi dat gemakkelijk wordt waargenomen in dieetstudies ; (ii) zelfs wanneer ezelspinguïns de prooi actief achtervolgen, zien we dat ze succesvol zijn in het vangen van grote inktvissen die achtervolging vereisen; en (iii) tags werden enkel gebruikt voor een enkele foerageerreis, waardoor mogelijke lange-termijn effecten op de conditie worden geminimaliseerd.

De aggregatie van kreeft krill in zwermen bleek een invloed te hebben op het al of niet vangen van deze prooien door ezelspinguïns. Het samenbrengen van prooien kan de vatbaarheid voor predatie verminderen door verdunning van de aanval, verhoogde waakzaamheid, gemeenschappelijke verdediging en verwarring van de predator. Het is een uitdaging om uit te maken welke van deze mechanismen, of een combinatie daarvan, de drijvende kracht is achter het zwermgedrag bij kreeftkrill. Aangezien vogels echter meestal mikken op individuele kreeftkrill of op die aan de rand van zwermen die niet zo dicht op elkaar geclusterd zijn, ondersteunt deze interactie tussen pinguïns en zwermen kreeftkrill dat deze predatoren beïnvloed worden door gemeenschappelijke verdediging en het verwarringseffect. Het verwarringseffect ontstaat wanneer het gedrag van de prooi het vermogen van een predator beperkt om prooien uit te kiezen uit dicht opeengepakte groepen die een grotere visuele barrière vormen; zoals gedocumenteerd werd voor een verscheidenheid van predatoren zoals ongewervelden, vissen en andere vogels. Meer recentelijk hebben de eerste in situ waarnemingen van Afrikaanse pinguïns (Spheniscus demersus) dit bevestigd, aangezien vissen die van de school gescheiden waren, de grootste kans hadden om door de vogels gevangen te worden.

Wat de gemeenschappelijke verdediging betreft, hoewel we dit niet rechtstreeks konden waarnemen op de videobeelden, betekenen de aanvallen van individuele kreeftkrill dat het waarschijnlijk is dat elke zwerm bestaat uit meerdere kreeftkrill die zich verdedigen tegen aanvallen. Daarom moeten vogels de afweging maken tussen de energiewinst op korte termijn versus de mogelijke vermindering van de foerageerefficiëntie op lange termijn als de vogel gewond raakt. Bij veel soorten, waar individuen subletale verwondingen van prooien hebben opgelopen, zijn deze individuen vaak beperkt tot het vangen van suboptimale prooien, met als netto effect een verminderde fitness. Het is duidelijk dat de methode die de ezelspinguïns gebruiken om kreeft krill en de meeste andere prooien te vangen, waarbij ze de prooien van onderen aanvallen, helpt om de manipulatietijd te beperken en de prooidieren te vangen voor ze zich kunnen oriënteren in een defensieve positie. Dit zou ook kunnen verklaren waarom de vogels zelden kreeft krill op de zeebodem aanvielen. Deze individuen zijn waarschijnlijk in staat zich beter te verdedigen gezien hun oriëntatie, en ook hun grootte, aangezien grotere volwassenen zich meestal verzamelen op de zeebodem.

Om het defensieve vermogen van de prooi te overwinnen en de kans te vergroten een prooi in een school of zwerm uit te kiezen, gebruiken roofdieren vaak een coöperatieve jachtstrategie. Hoewel het foerageren in groep werd waargenomen bij ezelspinguïns op Antarctische plaatsen, toonden de camerabeelden aan dat dit niet het geval was bij ezelspinguïns op de Falklandeilanden. Voor andere pinguïnsoorten suggereren variabele gegevens dat vogels individueel of coöperatief foerageren. Maar zelfs voor de soorten die coöperatief foerageren, is het mogelijk dat ze succesvoller zijn wanneer ze zich alleen richten op samengevoegde prooien. Dit lijkt in tegenstelling tot een situatie waarin multispecies assemblages aanvallen gegroepeerde prooi verhoogd het voedselsucces van elk individu. Deze studies konden echter geen rekening houden met het defensief vermogen van de prooi. Daarom versterkt onze studie dat het vermogen van prooien om predatie te vermijden, en of predatoren alleen of samen foerageren, in overweging moet worden genomen bij het onderzoeken van bredere facetten met betrekking tot predator-prooi dynamiek.

Notably, vogels weken niet af van hun algemene zwemrichting wanneer zij kreeft krill of kleine vissen misten. Vogels gingen echter wel actief achter de acht grotere prooien aan; wat erop zou kunnen wijzen dat hun gedrag in overeenstemming is met de optimale foerageertheorie. Onze anekdotes kunnen er dus op wijzen dat pinguïns een grotere hoeveelheid energie zullen verbruiken wanneer de opbrengst hoger zou zijn. Dit gedrag, en het gedrag dat hierboven besproken werd, impliceert dat vogels rekening houden met de specifieke uitdagingen van elk prooidier. Bovendien kunnen ezelspinguïns de beschikbaarheid van prooien in hun leefgebied in het oog houden door het “predator pass-along effect”. Dit mechanisme wordt veroorzaakt door de beweging van de predator als gevolg van onsuccesvolle aanvallen, en suggereert dat een predator het risico kan spreiden over vele jachtplaatsen om het gedrag van de prooi te sturen, wat de energie-inname van de predator op lange termijn ten goede komt.

Hoewel onze studie een predator-prooi interactie aantoont voor ezelspinguïns op slechts één plaats, levert het gebruik van camera-loggers op dieren duidelijk bewijs dat waar er een gemakkelijk beschikbare prooi is, deze niet noodzakelijk door de predator wordt geviseerd. Hoewel Antarctisch krill zich niet kan verdedigen zoals kreeftkrill, geeft onze studie toch een inzicht in waarom er een wanverhouding is tussen de prooi en het roofdier dat elders bij de ezelspinguïns wordt waargenomen. De implicaties van onze studie zijn dat overwegingen zoals het vermogen van prooien om predatie te vermijden, en de mate waarin predator en prooi interageren wanneer ze zich in relatief dichte nabijheid bevinden, in overweging moeten genomen worden bij het karakteriseren van dynamische mariene systemen. Voorzichtigheid is dus geboden bij het simplificeren van trofische studies met mariene toppredatoren, omdat we tot naïeve conclusies kunnen komen wanneer we demografische parameters of de distributie, alsmede de voedingssamenstelling van predatoren relateren aan de beschikbaarheid en de overvloed van prooidieren.

Ethics

Onderzoeksvergunning: Falkland Islands Environmental Planning Department (R17/2011 en R13/2012). Dierethiek: Nelson Mandela Metropolitan University Ethics Committee (ALL-SCI-ZOO-014).

Toegankelijkheid van de gegevens

Ruwe gegevens en aanvullende informatie geüpload als het elektronisch aanvullend materiaal en in Dryad repository (http://dx.doi.org/10.5061/dryad.5247q) .

Bijdragen van de auteurs

J.M.H., A.T. en P.P. bedachten de studie. J.M.H., D.S., A.S. en P.P. hebben voor de financiering gezorgd. J.M.H., D.S. en A.S. hebben veldwerk verricht. J.M.H. en A.T. analyseerden de gegevens. J.M.H. schreef het artikel met input van alle auteurs.

Belangenverstrengeling

We verklaren dat we geen concurrerende belangen hebben.

Financiering

Subsidies: Rufford Small Grants Foundation (grant no. 12372-1), John Cheek Trust, Falkland Islands Environmental Planning Department en Nelson Mandela Metropolitan University Research Capacity Department. Aanvullende stipendia: National Research Foundation of South Africa.

Footnotes

Elektronisch aanvullend materiaal is online beschikbaar op https://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.4183355.