- Abstract
- 1. Inleiding
- 2. Materialen en Methoden
- 2.1.
- 2.2. Sleepkrachten
- 2.3. Temperatuur Experiment
- 3. Resultaten
- 3.1. Parachute Hypothese
- 3.2. Drag Forces
- 3.3. Temperatuur Experiment
- 4. Discussie
- 4.1. Kosten en baten van epizoïsche algen
- 4.2. Environmental Variation Leads to Variation in Epibiont Detriment and Benefit
- Belangenverstrengeling
- Acknowledgments
Abstract
Epibiont en basibiont relaties kunnen positieve en negatieve effecten hebben op beide betrokken organismen, variërend in intensiteit van kleine tot grote effecten. Ledematen van de soort Lottia pelta worden vaak aangetroffen met twee algensoorten die op hun rug groeien, Ulva lactuca en Acrosiphonia spp. Eerder onderzoek heeft aangetoond dat basibionten (substraatorganisme) en epibionten (organisme dat op het oppervlak groeit) complexe interacties hebben die positief, negatief, of neutraal kunnen zijn. Een krachtopnemer en een goot werden gebruikt om de weerstandskrachten te meten die een limpet ondervindt bij verschillende watersnelheden. De aanwezigheid van één van beide epifyten verhoogde de weerstand van de limpet aanzienlijk. Acrosiphonia veroorzaakte een groter weerstandseffect dan U. lactuca, waardoor de kracht aanzienlijk toenam. Wanneer limpets met algengroei in een tank werden gegooid, landden ze aanzienlijk vaker met de voet naar beneden dan limpets zonder algengroei. Acrosiphonia spp. had een groter effect dan Ulva lactuca. Tenslotte hadden limpets in een windtunnel met algengroei (vooral Acrosiphonia) een koelere lichaamstemperatuur dan limpets zonder algengroei. De conclusie is dat de effecten op de basibiont van deze relatie zowel positief als negatief bleken te zijn.
1. Inleiding
In het rotsachtige intergetijdenmilieu is de primaire ruimte vaak een beperkende hulpbron. Daarom hebben veel organismen een strategie ontwikkeld om op het oppervlak van een ander organisme te groeien. De basibiont (het substraatorganisme) en de epibiont (het organisme dat aan het oppervlak groeit) hebben vaak complexe directe en indirecte interspecifieke associaties. De effecten van epibionten op de basibiont kunnen positieve, neutrale of negatieve gevolgen hebben .
De mechanische effecten van epizoïsche groei zijn van bijzonder belang voor de basibiont in een marien systeem. De hydrodynamische effecten van epibionten zijn goed bestudeerd in een aantal epibiont-basibiont-systemen. Epibionten kunnen de weerstand en de lift verhogen in omgevingen met een sterke waterstroming, zoals intergetijdengebieden die door golven worden geteisterd. Mytilus byssus ondervindt een 2- tot 6,7-voudige toename van de stress veroorzaakt door de sleepkrachten van epibiotische kelp. Epibiotische algen op Mytilus mosselen verhoogde dislodgement tijdens stormen, ongeacht de grootte van de algen . Het loskomen van mosselen door algen kan in bepaalde systemen zelfs belangrijker zijn dan predatie.
Hydrodynamische effecten op de basibiont zijn niet de enige mogelijke negatieve effecten van epizoïsche organismen. Bij Littorina littorea bijvoorbeeld leidt de aanwezigheid van zeepokken op de schelp tot een toename van het volume en het gewicht van de slak en een afname van de voortplantingssnelheid en de voortplantingscapaciteit. De vergroting van het schelpvolume is van bijzonder hydrodynamisch belang; vergroting van het schelpvolume door de aanwezigheid van epibionten bij een ander weekdier, Mytilus mosselen, kan resulteren in een verhoogde kans op dislodificatie .
Een systeem dat niet rechtstreeks is bestudeerd, is de relatie tussen intergetijdenkalkpieren van de soort Lottia pelta (Rathke, 1833) die worden aangetroffen in het rotsachtige intergetijdengebied en de groei van epizoïsche groene algen, in het bijzonder de groei van Acrosiphonia spp (J. Agardh, 1846) en Ulva lactuca (Linnaeus, 1753). Op San Juan Island, zelfs in gebieden waar ruimte geen beperkende factor is, is groei van limpets gebruikelijk op plaatsen zoals Cattle Point en Dead Man’s Bay (persoonlijke waarneming). Mogelijke kosten in verband met hydrodynamica zijn van bijzonder belang omdat onderzoek naar epizoïsche groei negatieve effecten heeft aangetoond, zoals losraken en verhoogde weerstand. Drie experimenten werden uitgevoerd om de kosten en baten van deze relaties te analyseren.
Er werd verondersteld dat epizoïsche groei zou leiden tot een aanzienlijke toename van de weerstandskrachten op een limpetschelp, wat resulteert in een negatief effect op de limpet, maar dat er ook mogelijke voordelen zijn voor de limpet. Wanneer limpets losraken, kan het algenepibiont dienen als parachute (een mechanisme gebaseerd op weerstand), die het dier recht houdt terwijl het door de waterkolom naar de zeebodem valt. Omdat het opnieuw vasthechten van de pootjes een kritieke stap is in de overleving van een losgeraakt limpet, kan parachuteren de negatieve impact verzachten door de hydrodynamische krachten op het limpet te verhogen. Een ander mogelijk voordeel is dat epizoïsche algengroei de stijging van de interne lichaamstemperatuur van limpets kan verminderen wanneer ze worden blootgesteld aan licht en wind. Dit is belangrijk omdat stress door hitte bij een limpet kan leiden tot uitdroging en dood. Al deze drie mogelijke effecten werden getest met laboratoriumexperimenten. Hoewel twee van de drie hier onderzochte aspecten statisch zijn, moet het belang van thermische stress in het zog van de klimaatverandering worden opgemerkt.
2. Materialen en Methoden
2.1.
24 limpets werden verzameld in Cattle Point, San Juan Island, WA, twaalf met Acrosiphonia spp. en twaalf met U. lactuca die epizoïsch op hun schelp groeide. Van elke limpet werden de lengte, breedte, hoogte en natte massa gemeten. De natte massa van de algen werd gemeten na verwijdering van de schaal van de limpet. De lengte van de gebruikte algen bedroeg ongeveer 3 tot 10 cm. De grootte van de aanhangende algen werd niet gecontroleerd; het bleef bij dezelfde hoeveelheden als die welke in het veld werden verzameld. De algenmassa van de twee soorten werd na het experiment gemeten om na te gaan of er significante verschillen waren tussen de soorten. Massametingen werden uitgevoerd met een schaal van 1/100 gram.
Een ronde, 0,5 m diepe tank met een straal van 0,5 m werd gebruikt bij Friday Harbor Labs voor het droppen van limpets. Limpets werden gehouden in stromend zeewater tanks voor drie dagen voordat ze werden gebruikt in het experiment. Elk limpet werd net onder het wateroppervlak gehouden en dan gedropt in één van de drie posities: met de voet naar beneden, met de voet omhoog, of zijwaarts. Bij elke positie werden vijf vallen gemaakt en het aantal landingen met de voet naar beneden werd genoteerd om de gemiddelde landingspositie van elk limpet bij elke valoriëntatie te verkrijgen, wat de verhouding was tussen landingen met de voet naar beneden en het totale aantal vallen. Alle limpets werden dan schoon geschraapt van alle epizoïsche groei en de valprocedure werd herhaald voor elk schoongemaakt limpet.
Contingentie testen werden uitgevoerd op alle parachute gegevens omdat de gegevens niet voldeden aan de veronderstellingen van ANOVA testen. De gegevens waren niet-normaal, en bestonden voornamelijk uit 0 s en 100 s. One-Way ANOVA werd gebruikt om te kijken naar het effect van de startoriëntatie voor limpets met U. lactuca, die gegevens opleverde die normaal genoeg waren om aan de aannames van de test te voldoen (in tegenstelling tot de Acrosiphonia dragende limpets). Alle ANOVA-tests werden uitgevoerd met JMP (SAS, 2007). Een 2-tailed Student’s -test werd uitgevoerd om de massa van de algen per soort te vergelijken om te bepalen of de gemiddelde massa gerelateerd was aan de soort. De Student’s -test werd uitgevoerd omdat op de twee verzamellocaties in het veld slechts twee soorten algen werden aangetroffen die epizoötisch op schelpen groeiden.
2.2. Sleepkrachten
20 extra limpets werden verzameld van Cattle Point, San Juan Island, WA, tien met Acrosiphonia en tien met U. lactuca die epizoïsch op hun schelpen groeiden. De schelpen werden ontdaan van lichaamsweefsel en gevuld met epoxy met een loodrechte bevestigingsbout. De bout werd gebruikt om de limpet te bevestigen aan een krachtopnemer die vlak tegen de wand van een recirculatieschaal was gemonteerd (0-3 m/s; werkgebied van 0,15 m × 0,15 m × 0,30 m); zie Boller en Carrington 2006 voor een gedetailleerde beschrijving. Sleep (in Newton) werd opgenomen met behulp van LabVIEW 8.6 software (Austin, TX) voor elk van de acht water snelheden (0,2, 0,7, 1,2, 1,7, 2,2, en 2,7 m / s). De gegevens werden verzameld en het gemiddelde van de metingen werd berekend voor elke snelheid. Algen werden vervolgens verwijderd van de limpet schelpen en de weerstandsmetingen werden herhaald op de schoongemaakte schelp.
Om de kracht in Newtons per cm2 te berekenen, werden schattingen gedaan voor het oppervlak van de limpet tegenover de waterstroom. De oppervlakte werd geschat door de hoogte en breedte van de schelp te meten en vervolgens met behulp van de formule voor de oppervlakte van een driehoek het naar voren gerichte oppervlak van de schelp te bepalen. Vervolgens werd de geregistreerde kracht door dit getal gedeeld. Dit werd gedaan om de verhoogde trekkracht te normaliseren die het gevolg is van verschillen in de grootte van de gebruikte schelpen. 3-wegs herhaalde maatregelen ANOVA werden uitgevoerd om te testen op de effecten van de aanwezigheid van een epibiont, de algensoort en de watersnelheid. Lineaire regressieanalyse werd gebruikt om de massa van de algen te vergelijken met de trekkracht bij een gegeven watersnelheid van 1,71 m/s, de maximumsnelheid waarbij gegevens verzameld werden voor alle limpets met al hun beginnende algen (sommige U. lactuca werd afgescheurd in de goot). De sleepgegevens van de goot werden geanalyseerd met een volledig factoriële 3-weg ANCOVA met algensoorten (Acrosiphonia, U. lactuca), epibiont aanwezigheid (met epibiont of verwijderd), en watersnelheid als hoofdeffecten en limpet doorsnede oppervlakte als covariaat. Niet-lineaire regressie werd uitgevoerd om een model te maken om de sleepkrachten te schatten die de mogelijkheden van de goot te boven gaan. Minimum en maximum krachten om een limpet te verwijderen, 2 N en 25 N, werden berekend om de vereiste watersnelheid te bepalen om een limpet alleen door sleepkrachten los te maken. Deze krachtwaarden zijn afkomstig van onderzoek aan Cellana tramoserica (Holten, 1802), een andere limpet, omdat er geen specifiek krachtwerk is gedaan aan L. pelta. Er werd een 2-tailed Student’s -test gedaan om de massa van de algen te vergelijken en te bepalen of de gemiddelde algenmassa varieerde per soort.
2.3. Temperatuur Experiment
Tien limpets werden verzameld uit Dead Man’s Bay, San Juan Island, WA, vijf met Acrosiphonia en vijf limpets met U. lactuca. De limpets werden uit hun schelpen gelepeld. De schelpen werden gevuld met Z-Spar epoxy, er werden thermokoppels in geplaatst en ze werden in een windtunnel geplaatst. Met Z-Spar gevulde limpets komen overeen met de werkelijke interne lichaamstemperatuur van de limpet met een gemiddelde correlatie van 0.99 0.01 . De temperatuur werd om de 20 seconden gemeten door een datalogger (CSI 21X, Logan, UT) gedurende 5 uur. De windtunnelsnelheid bedroeg 0,3 m/s en de lichtintensiteit was 700-800 watt/m2 in de hele tunnel. Schelpen en algen werden, alvorens in de windtunnel te worden geplaatst, gedurende 12 uur ondergedompeld in stromend zeewater. Het substraat werd onder een hoek van 40 graden ten opzichte van de vlakke tafel geplaatst.
De luchttemperatuur in de windtunnel werd in de loop van het experiment geregistreerd met een belichte datalogger omdat de luchttemperatuur niet rechtstreeks werd gecontroleerd. Elk limpet doorliep het windtunnel-experiment twee keer. Voor de eerste keer werden de schalen van de limpet met de algen er nog aan, zoals ze in het veld verzameld werden, in de windtunnel geplaatst. Aan het einde van het eerste experiment werden de limpetschalen ontdaan van alle algenmateriaal en in dezelfde windtunnel geplaatst met dezelfde snelheid en lichtinstellingen. In de loop van beide vijf uur durende proeven begon de luchttemperatuur voor de controles en de experimenten bij 18°C en eindigde bij 26°C. Dit gebeurde tijdens beide proeven, waardoor identieke omstandigheden ontstonden voor beide runs, ongeacht het feit dat de temperatuur in het lab niet gecontroleerd werd. Temperatuurgegevens uit de windtunnel werden geanalyseerd met een volledig factoriële 3-weg ANOVA met algensoort (Acrosiphonia, U. lactuca), aanwezigheid van epibiont (met epibiont of verwijderd), en tijd als hoofdeffecten. 2-tailed Student’s -test werd gedaan om de massa van de algen te vergelijken per soort om te bepalen of de gemiddelde massa gerelateerd was aan de soort.
3. Resultaten
3.1. Parachute Hypothese
De aanwezigheid van ofwel Acrosiphonia ofwel U. lactuca had een zeer significant effect op de landingsoriëntatie van limpets (figuur 1, , ). Hoewel beide algensoorten het rechtop landen van kalkoenen vergemakkelijkten, waren er verschillen in de sterkte van dit effect (, ). De gemiddelde massa van de algen was niet significant verschillend (). Met name limpets met Acrosiphonia landden >98% van de tijd met de voet naar beneden, ongeacht de startoriëntatie van de zinkende limpet (figuur 1). De aanwezigheid van U. lactuca had ook een effect op de oriëntatie van de landing (, ), maar het was minder consistent (figuur 1). In tegenstelling tot Acrosiphonia maakte de startoriëntatie voor limpets met U. lactuca wel een verschil (, , Figuur 1). Voor de ANOVA testen gedaan op de U. lactuca gegevens, werden significante verschillen gezien tussen druppels met de voet naar beneden vergeleken met zijwaartse druppels () en druppels met de voet naar beneden vergeleken met druppels met de voet naar boven (). Bij druppels die met de voet naar beneden begonnen was de kans groter (95% van de tijd) dat ze met de voet naar beneden landden dan in de andere oriëntaties (63% voor zijwaarts en 55% voor met de voet naar boven). Vergelijking van de beginoriëntaties zijwaarts en met de voet omhoog toonde aan dat ze niet verschilden in de frequentie waarmee ze met de voet naar beneden landden (). Startoriëntatie had geen effect in de Acrosiphonia groep (figuur 1). Zij landden bijna altijd met de voet naar beneden, ongeacht de startoriëntatie. Zonder epizoïsche groei landden de limpets zelden met de voet naar beneden. Opgemerkt moet worden dat de afstand en tijd om de voet-beneden oriëntatie te bereiken minimaal waren; na het loslaten, zou een limpet beginnend in de voet-omhoog oriëntatie draaien naar voet-beneden in een kwestie van een paar centimeter.
Percentage proeven waarbij limpet landde met de voet-beneden op de tank bodem bij het laten vallen van de drie start oriëntaties. De gegevens zijn gemiddelden en standaardafwijkingen.
3.2. Drag Forces
Epibiont aanwezigheid aanzienlijk verhoogde weerstand (tabel 1, figuur 2). De sterkte van dit effect verschilde tussen de algensoorten; Acrosiphonia veroorzaakte een grotere toename van de weerstand dan U. lactuca. De algenmassa had ook een significant effect op de weerstand. De gemiddelde massa van de algen was niet significant verschillend tussen de soorten (). Er werd een positief, lineair verband tussen de algenmassa en de weerstand vastgesteld bij een watersnelheid van 1,71 m/s (, ). Wanneer echter de grootste limpet (die ook de meeste algenbiomassa had) werd uitgesloten, werd het verband afgezwakt (, ). Watersnelheid en aanwezigheid van epifyten vertoonden een significante interactie (Tabel 1); wat aangeeft dat de met de stroomsnelheid toenemende weerstand werd beïnvloed door de aanwezigheid, de massa en de soort epibiotische algen (Figuur 2). De 3-weg interactie van watersnelheid met algensoort met aanwezigheid van epifyten was ook significant (Tabel 1); Acrosiphonia had een verhoudingsgewijs groter effect bij hogere snelheden bij vergelijking van de limpet sleepkrachten voor en na algen verwijdering vergeleken met het effect gezien met U. lactuca (Figuur 3).
|
||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||
Aantrekkracht per cm2 schaaldoorsnede die de limpet ondervindt naarmate de watersnelheid toeneemt. De gegevens zijn gemiddelden standaardafwijkingen.
Gemiddeld verschil tussen de trekkracht van een individuele limpet voor en na verwijdering van de algengroei. De gegevens zijn gemiddelden standaarddeviatie.
Nonlineaire regressiemodellen voorspellen een gemiddelde afname van 68% in de watersnelheid die nodig is om een ontspannen limpet met Acrosiphonia los te maken door alleen de weerstandskrachten, terwijl een vastgeklemd limpet een afname van 28% vertoonde in de watersnelheid die nodig is om het limpet los te maken (Tabel 2). Loslating van vastgeklemde kale limpets en limpets met U. lactuca zou alleen optreden bij golfkrachten van meer dan 30 m/s. Sleepkrachten van maximale theoretische watersnelheden van 20 m/s zouden volgens de voorspellingen ook sterker toenemen met Acrosiphonia algengroei dan met U. lactuca (Tabel 3). Theoretische maximumsnelheden zijn voorspelde snelheden die ter plaatse worden ervaren en die het mogelijk maken de maximale waarden van de trekkracht te bepalen. Twee limpets waarop U. lactuca groeide, verloren al hun algen alvorens de hoogste testsnelheid te bereiken, wat kan wijzen op een meer tijdelijk voorkomen van deze algensoort.
|
||||||||||||||||||||||||||||||
|
|||||||||||||||||||||||||
3.3. Temperatuur Experiment
De aanwezigheid van epibionten veroorzaakte een significante vermindering van de interne temperatuurstijging van limpets (figuur 4, tabel 3). De sterkte van dit reductie-effect was echter soortafhankelijk, Acrosiphonia hield limpets koeler dan U. lactuca (Tabel 4). Dit kan te wijten zijn aan het feit dat er beduidend meer Acrosiphonia aanwezig was op de verzamelde limpets (). Gemiddelde temperatuurverschillen tussen limpets met en zonder algen toonden ook aan dat Acrosiphonia een grotere invloed had op de limpettemperatuur, maar dit patroon trad pas op na één uur in de windtunnel (Figuur 5).
Gemiddeld temperatuurverschil (gemiddelde standaardafwijking) tussen limpets voor en na het verwijderen van epibionten. Ulva en Acrosiphonia blijken een vergelijkbaar koelend effect te hebben tot na het verstrijken van een uur.
Tijdens de eerste 45 minuten waren er minimale temperatuurverschillen tussen limpets met en zonder algen (figuur 4). Naarmate de tijd in de windtunnel toenam, nam ook het effect van epizoïsche algengroei toe (tabel 4, figuur 4). De 3-weg interactie van tijd en algensoort met aanwezigheid van epifyten was ook significant (Tabel 4), wat aangeeft dat een lading Acrosiphonia naarmate de tijd verstreek proportioneel meer afkoeling veroorzaakte ten opzichte van schoongemaakte limpets dan een lading U. lactuca. De aanwezigheid van de epifyt en het soort epifyt hadden een groter effect op de nettotemperatuur naarmate de tijd verstreek.
4. Discussie
4.1. Kosten en baten van epizoïsche algen
Distinctieve kosten en baten van de associatie tussen limpets en epizoïsch groeiende Acrosiphonia en U. lactuca werden gevonden. Het hebben van een pluk Acrosiphonia of U. lactuca verhoogt de kans van een limpet om met de voet naar beneden te gaan als hij losraakt. Met de voeten op de grond terechtkomen is belangrijk omdat limpets zich niet kunnen oprichten als ze ondersteboven terechtkomen (persoonlijke observatie). Acrosiphonia fungeerde als een betere “parachute” dan U. lactuca; in slechts twee van de 180 proeven landden ze met de voet omhoog, ongeacht de startoriëntatie. Opgemerkt moet worden dat een enkele schelp die met U. lactuca werd verzameld, zelden met de voet naar beneden landde na verwijdering van de algen, en bijna uitsluitend wanneer met de voet naar beneden werd begonnen. Het lijkt erop dat enige natuurlijke variatie in de schelpvorm van limpetten gunstig kan zijn, maar dit werd in deze studie te weinig waargenomen om meer speculaties te kunnen doen. Dit resultaat ondersteunt de hypothese dat er een voordeel kan zijn aan epizoïsche algengroei. Maar feitelijke dislocatie door limpets in het veld is waarschijnlijk zeldzaam, althans door hydrodynamische oorzaken. De beweging van limpets bij vloed en verhoogde golfslag is minimaal, wat het risico op hydrodynamisch veroorzaakte dislodgmentatie verkleint. Roofdieren kunnen ook de oorzaak zijn van loslating. Krabben azen het vaakst op kalkpieren door te proberen de rand van de schaal van de kalkpissebed los te wrikken van het substraat, en andere pogingen om op kalkpieren te azen komen van vogels. Wanneer de roofdieren niet succesvol zijn, kan het limpet niet volledig vastzitten en kan het losraken, of de voet kan beschadigd zijn waardoor het moeilijker vast te houden is. Ook moet worden opgemerkt dat pogingen tot predatie ook een blijvend effect kunnen achterlaten op de morfologie van de schelp door littekenvorming. Wat predatie betreft, kunnen epizoïsch groeiende algen echter fungeren als een vorm van crypsis. Crypsis is het vermogen van een organisme om detectie door andere organismen te vermijden. Het is mogelijk, hoewel het in deze studie niet is gemeten, dat de algen die de schelp bedekken detectie moeilijker maken dan open blootstelling langs de rotswand.
Acrosiphonia heeft een relatief grote invloed op de hoeveelheid sleepkrachten die limpets ondervinden, vooral bij hogere watersnelheden. In sommige gevallen veroorzaakte het een drievoudige toename van de weerstand ten opzichte van limpets die niet versierd waren. In termen van weerstand is U. lactuca dus de algensoort met de minste kosten voor de limpet, met een toename van de weerstand van gemiddeld slechts 0,1 N/cm2. In het veld kunnen de weerstandskrachten kritisch worden voor limpets. Ze worden blootgesteld aan golfkrachten van meer dan 20 m/s, bijna tien maal de in deze studie gemeten golfkrachten. Zelfs in omgevingen waar dislodgmentatie niet een grote zorg is, kunnen hogere sleepkrachten leiden tot aanzienlijk hogere kosten voor limpet beweging. Limpets klemmen zich vast aan het substraat met een intensiteit die evenredig is met de krachten die het limpet trachten te verwijderen. Een limpet met epizoïsche groei kan dus consequent meer energie uitoefenen bij het vasthouden van het substraat. Er moet ook opgemerkt worden dat het risico op losraken niet geminimaliseerd wordt door de vorm van de schaal van het limpet, aangezien soorten en individuen sterk verschillen van de theoretisch perfecte schaal in termen van hydrodynamica. Eén beperking van deze studie en modellen moet worden erkend, namelijk dat de weerstandsmetingen werden uitgevoerd in een omgeving met continue stroming in tegenstelling tot een systeem met golfslag.
Hoewel zowel U. lactuca als Acrosiphonia de totale lichaamstemperatuurstoename van limpets blootgesteld aan zon- en windkrachten verminderden, was Acrosiphonia veel doeltreffender. De epizoïsche Acrosiphonia hield de lichaamstemperatuur van de limpets na een uur op een lager niveau (6°C) dan het geval zou zijn bij afwezigheid van algen, en de alg zelf hield voldoende water vast om dit koelingseffect minstens vijf uur lang te laten aanhouden. U. lactuca had een soortgelijk effect op korte termijn, maar het koelend effect verminderde snel omdat de alg sneller uitdroogt dan Acrosiphonia. Hoewel het watergehalte niet werd gemeten, was U. lactuca aan het eind van de blootstellingsperiode volledig droog, terwijl Acrosiphonia vochtig bleef aanvoelen. Daarom kan het koeleffect rechtstreeks beïnvloed worden door de frequentie waarmee waterverzadiging van de algen optrad, wat afhankelijk zou zijn van de plaats van de limpet ten opzichte van spatzones en algemene blootstelling aan de zon. Dit kan de oorzaak zijn geweest van een hogere algenmassa van Acrosiphonia dan van U. lactuca. Uitdroging is van bijzonder belang voor het foerageergedrag en de schelpvorm van limpetten. De foerageertochten van kalkoenen worden geoptimaliseerd om zo min mogelijk tijd weg te zijn van hun thuishaven, de plaats op de rotswand waarnaar ze vaak terugkeren voor het tij zich terugtrekt, om uitdroging en predatie te voorkomen. Pogingen om thermische spanningen te minimaliseren kunnen ook worden gezien in de variaties in de vormverhoudingen van de schelpen. Warmtebudgetmodellen hebben ook aangetoond dat de lichaamstemperatuur van limpets kan worden voorspeld door de temperatuur van de buitenlucht. Toekomstige warmere luchttemperaturen, geassocieerd met toekomstige klimaatsveranderingen, kunnen dus de sterfte van limpetten door uitdroging verhogen.
4.2. Environmental Variation Leads to Variation in Epibiont Detriment and Benefit
De soort algen die het meeste voordeel oplevert voor de limpet varieert waarschijnlijk met de habitat. Limpets in gebieden met een hoge blootstelling aan golven zouden hoge kosten hebben om te leven met de algengroei als gevolg van sleepkrachten. In dit type habitat kan de epizoïsche groei van Acrosiphonia een bijzonder hoge kostprijs hebben. De extra kosten van epibiose zijn gemeten bij Littorina littorea, waar de groeisnelheid van slakken met 35% afnam. Als echter blootstelling aan de golfslag of een poging tot predatie het loskomen veroorzaakt, zou de meest voordelige algensoort diegene zijn die het limpet in staat stelt met de voet op het substraat te landen. Als het limpet ondersteboven wordt gehouden of zijwaarts wordt geklopt, zal U. lactuca in sommige omstandigheden niet functioneren als parachute, zoals blijkt uit het feit dat het maar de helft van de tijd een landing met de voet op het substraat mogelijk maakt. Onder deze omstandigheden kan Acrosiphonia een betere epibiont zijn. Wat uitdrogingsstress en lichaamstemperatuur betreft, heeft geen van beide algensoorten een effect als de blootstelling aan de lucht kort is. Naarmate de blootstelling langer duurt, wordt het voordeel van Acrosiphonia echter duidelijker. In de regio San Juan Island, WA, is dit uitdrogingseffect belangrijk door het springtij op de middag in de zomer. Door deze relaties zal de balans van positieve en negatieve effecten van de epibiont afhankelijk zijn van de habitat van de limpet.
In conclusie, U. lactuca kan de meest voordelige algensoort zijn als epibiont als golfsnelheden hoog zijn, dislodgmentatie laag is, en zon en wind blootstelling ofwel laag is of van korte duur. Acrosiphonia is waarschijnlijk beter als de golfsnelheden laag zijn, de kans op dislodgmentatie groot is, en de blootstelling aan zon en wind hoog is of van lange duur.
Er zijn nog veel andere aspecten van de limpet-algen relatie die nog moeten worden geëvalueerd. De extra massa van de alg kan er bijvoorbeeld toe leiden dat de kruipsnelheid van de limpet afneemt of dat de kans op losraken toeneemt. Als dit het geval is, kan het foerageergedrag veranderen omdat het moeilijker is zich te verplaatsen. Minder voedsel zou leiden tot minder groei of een verminderde voortplantingsproductie, hetgeen is aangetoond in eerder epibiont-basibiont onderzoek bij slakken. De liftkrachten kunnen ook een belangrijke fysieke stressfactor zijn voor de limpet, samen met de weerstandskrachten. Het meten van de lift zou een vollediger beeld kunnen geven van de energiekosten van beweging en het vermijden van dislodgmentatie. Een andere dynamiek die hier niet is onderzocht is de mogelijkheid om predatie te verhogen of te verlagen. Eerder onderzoek bij de krab Emerita analoga toonde aan dat de groei van algenepibionten de predatie deed toenemen, mogelijk als gevolg van negatieve effecten op de graaftijd en een verhoogde zichtbaarheid voor predatoren.
Epibiont-basibiont interacties zijn complex; de hier beschouwde effecten zijn slechts een deel van een veel groter plaatje. Het is van bijzonder belang deze effecten op één organisme te beschouwen en de effecten en implicaties op het populatieniveau van dat organisme, zoals abundantie en dichtheidscijfers, in aanmerking te nemen. Door deze schaalvergroting zou het onderzoek kunnen worden verlegd van fysiologische effecten van een individu naar effecten op de hele gemeenschap. Deze potentiële gemeenschapsbrede effecten zouden dan licht kunnen werpen op het belang van epibiose voor een ecosysteem als geheel. Uiteindelijk is de meest wenselijke epibiontensoort waarschijnlijk contextafhankelijk voor alle organismen die met deze interactie te maken hebben en aanvullend onderzoek kan ons inzicht in de netto kosten/baten van verschillende epibiontensoorten in verschillende habitats helpen verbeteren.
Belangenverstrengeling
De auteur verklaart dat er geen belangenverstrengeling is met betrekking tot de publicatie van dit artikel.
Acknowledgments
Dank gaat uit naar Emily Carrington voor het gebruik van haar flow lab en begeleiding van en hulp bij het project, Kevin Britton-Simmons en Megan Dethier voor statistische expertise en veel hulp bij de voorbereiding en feedback, Carrie Craig voor hulp bij het opzetten van de windtunnel, en Laura Elsberry voor data entry. Waardering is verschuldigd aan zijn huidige thesisadviseur, Kefyn Catley, voor hulp bij het schrijven en publiceren. Dank gaat uit naar alle medewerkers van Friday Harbor Labs voor hun morele steun en voor het feit dat het dagelijkse leven daar een droom is die werkelijkheid is geworden. Financiering werd verstrekt door University of Washington Friday Harbor Labs, University of Washington Provost, en Mary Gates Endowment for Students.