Butler rozpoczął karierę trenerską na swojej macierzystej uczelni w 1990 roku, trenując linebackerów, a później rozszerzając swoją rolę na pokrycie defensywnych końcówek i zespołów specjalnych do 1997 roku. Był architektem niespodzianka 3-4 schematu obronnego, który doprowadził do Memphis “szokujące 1996 upset #6 Tennessee Volunteers, prowadzony przez juniora rozgrywającego Peyton Manning. Następnie przeniósł się do Arkansas State w 1998 roku, aby służyć jako koordynator obrony i linebackers coach.

Jego profesjonalny debiut trenerski przyszedł jako trener linebackers dla ekspansji Cleveland Browns w 1999 roku. Był jedynym asystentem trenera zatrzymanym po rotacji personelu w 2001 roku i trenował przez następne dwa sezony pod okiem Butcha Davisa, mentorując pierwszy w historii klubu wybór Pro Bowl, linebacker Jamir Miller.

Butler przeniósł się do Pittsburgh Steelers w 2003 roku, służąc jako trener linebackers. Odegrał kluczową rolę w mentoringu rozwoju słynnego korpusu linebacking Steelers. Jego doświadczenie w pracy z linebackerami pomogło Steelers konsekwentnie przewodzić NFL w obronie przed atakami, obronie całkowitej i atakach w latach 2004-2012. Butler miał wpływ na rozwój Pro Bowl linebackerów Joey’a Portera, Jamesa Farriora, Lawrence’a Timmonsa, LaMarra Woodleya i Jamesa Harrisona. Harrison, w szczególności, poprawił się z niezatrudnionego linebackera składu do NFL Defensive Player of the Year pod okiem Butlera.

Podczas swojej dwunastoletniej kadencji jako trener linebackerów Steelers, Butler był uważany za następcę na stanowisku koordynatora defensywy, które zajmował szanowany Dick LeBeau. Po rezygnacji LeBeau, Butler został awansowany na koordynatora defensywy 13 stycznia 2015 roku. Obrona Steelers została znacznie poprawiona w pierwszym sezonie Butlera, zwiększając ich sumę sack z poprzedniego sezonu 33 do 48, zwiększając ich turnovers z 21 do 30, zmniejszając ich punkty dozwolone o 4 na mecz, i prowadząc NFL w czerwonej strefie turnovers.

.